La canela che (Canella winterana) es un árbol de madera dura y de distribución restringida en las selvas de Calakmul, Campeche, donde es poco conocido, pero con amplio potencial maderable y no maderable. El objetivo del presente trabajo fue caracterizar y relacionar la composición florística asociada a la población de C. winterana en las selvas de Calakmul. Para ello, se identificó la composición de la comunidad florística asociada a C. winterana; se establecieron 10 sitios de muestreo similares a los del Inventario Nacional Forestal y de Suelos (Infys) usado en México. Se calcularon los índices ecológicos, de ordenación y de proximidad entre comunidades de árboles con base en la similitud de su composición por NMDS y UPGMA, en PAST 4.07. Se identificaron 121 taxones de árboles además de C. winterana; la mayoría de los individuos de esta especie se ubicaron en bosques de llanura aluvial media a baja y bosques subperennifolios medios; sobre leptosoles líticos o mólicos y vertisoles. Su patrón de distribución fue agregado. Los árboles reproductivos promediaron alturas de 8.7 m y diámetros normales de 15.8 cm. Los frutos pesaron 0.34±0.06 g, con seis semillas en promedio, las cuales alcanzan un peso promedio de 0.04±0.001 g. En conclusión, se identificaron dos tipos de bosques y tres suelos asociados a C. winterana, así como atributos ambientales y ecológicos relevantes para su presencia en Calakmul, y se determinó que está bien integrada a la comunidad forestal de la región.

Las selvas de México constituyen un conjunto de bosques tropicales de estructura y composición distintivas, que varían desde las de tipo bajo e intermedio en altura del dosel, hasta aquellas en las que el arbolado es relativamente alto (>20 m); además contienen muchas especies endémicas o raras, con frecuencia poco conocidas (Dzib-Castillo et al., 2014; Granados-Victorino et al., 2017). En las selvas del estado de Campeche, una de ellas es Canella winterana (L.) Gaertn. (familia Canellaceae: Canellales), árbol de distribución restringida a una pequeña área de la Reserva de la Biósfera de Calakmul que no obstante, contribuye de manera importante en el almacenamiento de carbono en la biomasa arbórea (Esparza y Martínez, 2018). Conocido como canela blanca o canela che, C. winterana es un árbol originario de las Antillas y la cuenca del Caribe (Ochoa-Gaona et al., 2018).

En el sureste de México, es considerada como árbol maderable, pero con baja frecuencia de aparición en inventarios, lo que lo vuelve raro o escaso debido a su distribución restringida, por lo cual es difícil de obtener en los estados de Campeche y Quintana Roo (Tetetla-Rangel et al., 2012). En Campeche, la especie parece avanzar hacia la vertiente del Golfo de México, y coloniza áreas más alejadas de la cuenca del Caribe.

Es empleada como estimulante, digestivo, para afecciones reumáticas y en el alivio de la artritis (Rodríguez, 2012). De igual modo, se han citado altos contenidos de sesquiterpenoides fitotóxicos o metabolitos secundarios con potenciales compuestos antifúngicos y bactericidas con posible aplicación en el control de enfermedades de cultivos agrícolas (Senkoro et al., 2020). A pesar de ello, en México existen pocos estudios relacionados con su propagación y reproducción bajo condiciones ambientales naturales (in situ) y menos aún ex situ (Murcia et al., 2016). Es una especie que puede considerarse en riesgo o peligro de pérdida genética por la reducción de los ecosistemas de selva donde se encuentra; situación que se agrava por su condición de especie de distribución restringida o rara, que además es endémica para la cuenca del Caribe y Las Antillas (Báez-Vargas et al., 2017; Ellis et al., 2017).

El poco conocimiento sobre las características de este taxón aromático, hacen interesante estudiarlo en su morfología, requerimientos ambientales y comunidades forestales en las que se presenta en Campeche, así como aspectos de su reproducción y dispersión. Por lo anterior, se planteó como objetivo del caracterizar y relacionar la composición florística asociada a la población de C. winterana en la selva de Calakmul, Campeche.

Dentro de la estrecha franja de distribución de la especie en Calakmul, previa exploración de la misma como recomiendan Olvera-Vargas et al. (2021), se ubicó una subzona en la cual se ha registrado su presencia y de los tipos de vegetación primaria en las que suele crecer (Chiquini-Heredia et al., 2017). Las unidades de paisaje forestal en los que se ubicó C. winterana fueron: vegetación secundaria intermedia o barbecho por actividad agrícola de 15 a 30 años (VSI), vegetación secundaria avanzada o barbecho mayor a 30 años (VSM), vegetación secundaria avanzada con manejo silvicultural (VSM_R), selva baja a mediana inundable o bajo inundable (SMI), y selva mediana subperennifolia (SMQ). Se utilizaron 10 parcelas en las cuales se identificaron las especies arbóreas presentes como acompañantes de canela che.

Este esquema permitió una mayor representatividad respecto a la comunidad estudiada, al conjuntar cuatro subparcelas circulares de 11.3 m de radio (400 m2), anidadas dentro de una mayor de 56.16 m de radio (10 000 m2), que delimita una hectárea (Chiquini-Heredia et al., 2017). Cada subparcela circular se subdividió en ocho secciones, que iniciaron siempre con un transecto con rumbo norte franco, a partir del cual se trazaron otros en ángulos de 45° respecto al anterior, girando en el sentido de las manecillas del reloj. Esa configuración facilitó el inventario y así, en cada sección, se contabilizaron e identificaron los individuos arbóreos presentes, con apoyo de literatura especializada en la vegetación de la zona (Martínez y Galindo-Leal, 2002; Ochoa-Gaona et al., 2018), y la nomenclatura posteriormente se actualizó mediante la consulta de un listado de flora publicado por el Centro de Investigación Científica de Yucatán (CICY) (Fernández-Concha et al., 2010).

El conteo de individuos por parcela se consideró un estimador de la abundancia de cada especie y permitió establecer el listado de la comunidad de flora arbórea que acompaña la distribución de C. winterana en la zona. Para este taxón, se determinaron tres categorías: Brinzal (altura<1 m), Latizal (1 m>altura<3 m) y Fustal (altura>3 m), modificando la propuesta de López-Toledo et al. (2012). Con los datos de campo se procedió a estimar índices ecológicos y comunitarios que incluyeron la riqueza de especies (Índice Hair, S), diversidad de Shannon-Wiener (H'), dominancia de Simpson (D) y equidad de Pielou (E). Se hicieron análisis de ordenación por el método de escalamiento dimensional no métrico (NMDS) y de agrupamiento por pares de medias no ponderadas (UPGMA) en el programa PAST 4.07 (Hammer et al., 2001); dichos índices se usaron para determinar si las comunidades en las que se presenta la especie se distinguían entre sí como unidades del paisaje distintos por su composición florística.

Con el fin de establecer una referencia reconocida en la literatura científica, se utilizaron los tres patrones principales de distribución: uniforme, agrupado y aleatorio centrados en el árbol progenitor o reproductivo (Carrillo-Ángeles et al., 2011; Ledo et al., 2012). Para determinar el tipo de distribución en C. winterana se contabilizó la cantidad de individuos en estados de brinzal o latizal respecto al árbol progenitor, ubicado hacia el centro de cuatro parcelas de muestreo. Se utilizaron los índices de distribución de Cox (Ecuación 1), que según Ledo et al. (2012)corresponden a aquellos usualmente aplicados en inventarios con unidades de muestreo no necesariamente contiguas, y el de Morisita útil cuando no se tienen datos de distancia entre individuos. Se emplearon ambos índices porque dan información contrastante con base en la densidad de individuos detectados en campo. Al mismo tiempo, se usó la función de distribución de Poisson (Ecuación 2), comprobada por la prueba X 2 , que incluye aspectos espaciales referidos a parcelas de muestreo de límites conocidos, y permite estimar un Índice de Agrupamiento (Pss) que sirvió para validar o rechazar a los anteriores (Hernández et al., 2018).

Donde:

S 2 = Varianza

µ = Media

Donde:

n = Tamaño de muestra

Xi = Número de individuos en el cuadrante i

Cada una de las cuatro parcelas circulares se trazó utilizando un hipsómetro Vertex IV y un transpondedor T3 (ambos marca Haglöf ® Sweden), a partir del árbol adulto de C. winterana con rumbo norte. La humedad y temperatura ambiental se registraron con un equipo multifunción digital Sunroad ® SR108N, el pH y temperatura del suelo con el equipo portátil de análisis multiparamétrico Hanna ® HI9813-5, así como los equipos portátiles Hanna Groline ® HI98331 y Hanna Checker ® HI98103. La iluminación incidente en el piso del bosque se estimó mediante el luxómetro portátil Hanna ® HI97500.

La forma del árbol de C. winterana se ha descrito mediante el reconocimiento en campo de sus componentes superficiales (tallo, ramas, follaje, frutos); para ello, se obtuvieron datos sobre el diámetro normal (cinta diamétrica Forestry Suppliers ® Inc. 283D); altura del árbol y altura de fuste limpio (clinómentro Suunto ® PM-5/360 PC); número de ramas primarias, secundarias y de otros ordenes menores; infrutescencia por ramas terminales y número de frutos por infrutescencia. También, se estimó el peso de frutos y de semillas (balanza Higland ® HCB602H), además del número de semillas por fruto. La fenología reproductiva fue descrita por el monitoreo mensual de la aparición de la floración y fructificación, desconocida en gran medida para esta especie.

En Campeche, la canela che está concentrada en el sector norte de la Reserva de la Biósfera de Calakmul, en terrenos irregulares y sobre la pendiente base del terreno; se presenta en dos tipos de formaciones forestales, ampliamente distribuidas en la región, la selva mediana subperennifolia (SMQ) y la selva mediana y baja inundable (SMI). Asimismo es posible encontrarla dentro de la sucesión secundaria procedente de la agricultura, denominada localmente “acahual”, tanto en unidades de vegetación posagrícola antigua (>30 años de barbecho o descanso, VSM), como intermedias (entre 15 y 30 años de abandono, VSI) y en vegetación posagrícola antigua (>30 años de barbecho o descanso con manejo, VSM_R), por lo cual los silvicultores eliminan parte del arbolado y seleccionan aquellos con fustes rectos y sanos. No se ha registrado en vegetación de sucesión con menor edad.

En la zona se detectaron 121 especies arbóreas asociadas a C. winterana, de las cuales 12 coincidieron en todas las unidades del paisaje, mientras que otras 19, 23, 22 y 45 compartieron cuatro, tres, dos o una de las cinco distintas unidades de paisaje de los ecosistemas forestales en Calakmul donde la canela che está presente. En el Cuadro 1 se anotan los cinco taxa que, con mayor frecuencia y abundancia, compartieron con C. winterana al menos tres de los ambientes forestales incluidos en el inventario. En la Figura 1 se muestra el ordenamiento de las unidades de paisaje y en la Figura 2, el agrupamiento de estas con base en la semejanza de la flora que se identificó como acompañante de C. winterana en la zona.

La diferencia entre las comunidades forestales fue mayor al compararse todas con VSM-R, debido a que las prácticas silviculturales de manejo que se aplican en ese tipo de ambientes se basan en la supresión o eliminación de especies consideradas no útiles por los silvicultores; lo que a su vez puede modificar las densidades de algunos taxones, ya que se favorecen las preferidas. Los índices ecológicos para las distintas condiciones ecológicas donde se ha observado C. winterana se describen en el Cuadro 2.

Las características del suelo en las cuales se desarrolla C. winterana incluyen, conforme la Base de Referencia Mundial (WRB), desde el Vertisol o Gleysol (Aak ’al che’ en la clasificación Maya de suelos) y el Vertisol hístico (Ya ’ax hom en la clasificación Maya), hasta el Leptosol lítico o mólico (Box lu´um), que según Bautista y Zinck (2010) en la zona corresponden a aquellos en los que se distribuyen las selvas inundables en el primer caso y las selvas medianas subperennifolias en el segundo (Cuadro 2).

La canela che presentó un patrón de distribución que se alejó del progenitor, por lo que se asociaría a uno de tipo aleatorio respecto a su progenitor más probable, ya que en campo las plántulas y otros reclutas de la especie se ubicaron a una distancia mayor a 6 m, tanto del árbol reproductor céntrico de cada parcela como respecto a su vecino más próximo (Cuadro 3). No obstante, tanto el Índice de Morisita (Íp=7.2, si Íp>0, la distribución es agregada), como el Índice de Cox (Cox=1.5, si Cox>1, la distribución es uniforme) demostraron que la especie tiende a distribuirse de forma agregada o uniforme, respectivamente.

La discrepancia antes descrita, puede explicar porque los índices convencionales de Cox y Morisita no consideran las distancias y ubicaciones de los individuos entre sí. Para resolver esto, el estimador más apropiado ha sido el Índice de Agrupamiento de Poisson (Hernández et al., 2018), el cual demostró que la distribución no es aleatoria, lo que confirmó el patrón de C. winterana como de tipo agrupado (Pss=15.69, X 2=11.502, p<0.001).

La mayoría de los individuos de C. winterana se localizaron en unidades de paisaje de selva mediana a baja inundable y predominantemente en la selva mediana subperennifolia, así como en sucesión secundaria posagrícola en terrenos irregulares y sobre la pendiente base del terreno, que se caracteriza por suelos negros a grises de leptosoles líticos o mólicos a vertisoles que a menudo se saturan de humedad durante más de dos meses (Cuadro 4).

Los árboles registraron una altura promedio de 8.7 m y diámetro normal de 15.8 cm en su estado fustal, de 1.9 m de alto y 3.7 cm de diámetro como latizal; en el brinzal los v alores fueron 0.4 m de altura y 0.7 cm de diámetro medio (Cuadro 5). En todos los sitios predominaron los brinzales sobre fustales y latizales (Figura 3). La ramificación llegó hasta el octavo orden, a partir de las cuales se formaron las inflorescencias en cimas de tipo tirso y las infrutescencias, que variaron de una a más de 60. En las ramas terminales, los frutos de forma globosa o bayas indehiscentes, relativamente pequeños, pesaron en promedio 0.34±0.06 g, con de una a seis semillas (Figura 4) inmersas en una resina aromática.

La floración se detectó de mayo a junio, mientras que la formación del fruto inició en julio y se prolongó hasta enero y febrero como máximos de producción, para disminuir hacia marzo, cuando estos maduran tornándose rojizos y pueden utilizarse en la propagación por semilla sexual de la especie. Las semillas de 4 a 5 mm de ancho, aplanadas, circulares y de color negro azabache brillante, alcanzaron pesos de 0.04±0.001 g.

Los tipos de suelos donde frecuentemente crece C. winterana se caracterizan por tener mal drenaje interno y asociarse a la inundación estacional o a la saturación de humedad por varios meses durante la estación lluviosa. Esta situación parece influir en la distribución de la especie, pero no explica su restringida aparición en Calakmul, dado que las mismas condiciones de suelo están en otras zonas donde no se presenta.

El tipo de asociación forestal parece seguir la clasificación de bosque de chicozapote [Manilkara zapota (L.) P. Royen] que plantean Martínez y Galindo-Leal (2002) para la región de estudio, en la cual incluyen a la canela che y otras especies tolerantes a la saturación de agua en los suelos. Lo anterior concuerda con la idea de que las mayores afinidades florísticas se dan por similitudes ecológicas, más que por otros factores (Stevenson et al., 1999). Al compararse los tres estados o etapas vegetativas en los que canela che se presenta en las unidades de paisaje forestal analizadas, es interesante la observación de que la mayor proporción de plantas corresponde al brinzal (reclutas juveniles) y disminuyen en la etapa de latizal (juveniles de mayor tamaño), lo que refleja una alta mortalidad en la especie antes de alcanzar dimensiones de individuos del dosel (fustal). Esta característica puede influir en el patrón de distribución que se detecta mediante los índices utilizados en el presente estudio, pues aun con una mayor tasa de jóvenes reclutas tempranos, que favorece la distribución agregada, la alta mortalidad relativa tiende a disminuir la detección de esa agregación poblacional, y con ello se dificulta el uso eficiente de las medidas incluidas en el estudio.

En el caso de los suelos predominantes en las selvas medianas, al ser ampliamente preferidos para la agricultura de milpa, es el tipo edáfico que está mayoritariamente asociado con la vegetación secundaria en Calakmul (Díaz et al., 2001). No obstante, C. winterana es una especie de lento crecimiento, lo que limita su capacidad de tolerar niveles mayores de perturbación o daño por modificaciones del hábitat, tal como la eliminación de la cubierta forestal para uso del suelo agrícola. Ello puede relacionarse con su inexistencia en unidades de la sucesión forestal temprana (<10 años de barbecho) en otros inventarios (Esparza y Martínez, 2018; Gómez et al., 2020). Es notable que, en los ambientes con manejo silvícola en Calakmul, denominados VSM_R, la especie parece ser suprimida intencionalmente del dosel.

En América Tropical, los mecanismos mamacoria, quiropterocoria y ornitocoria son los medios de dispersión de semillas más frecuentes en plantas con frutos indehiscentes semejantes a los de C. winterana (Contreras y Varela, 2016). Aparentemente, los flujos superficiales de agua también pueden ser necesarios para el traslado de frutos y semillas en el campo (hidrocoria), lo que en parte explicaría la presencia de resinas en estas estructuras reproductivas.

La distribución agrupada y la uniforme tienen en común que son estrategias de dispersión en especies arbóreas tropicales ampliamente relacionadas con altas tasas de depredación de frutos y semillas, así como el empleo de mecanismos de dispersión o vectores del tipo frugívoros. La dispersión agrupada es frecuente en árboles con frutos ofrecidos como premio al dispersor (Sánchez-Gutiérrez et al., 2019).

En C. winterana se ha señalado, por informantes locales, que los frutos (bayas rojizas) presentan alta depredación por aves y mamíferos terrestres y voladores, además afirman que por eso es escaso en los paisajes forestales de la zona, lo cual ha sido consignado por Ibarra-Manríquez y Cornejo-Tenorio (2010), quienes han observado que los frutos pequeños, drupas o bayas, negras a rojas, se asocian con la distribución zoocora, particularmente por aves.

Se descarta el caso propuesto en este documento de que la distancia del árbol, mayor al radio interior de parcelas centradas en árbol progenitor, sea confiable para estimar la distribución espacial de la especie. Un análisis del patrón de distribución con base en estrategias de dispersión y de su tabla de vida pueden resultar en una mejor estrategia para este tipo de árboles con baja frecuencia de aparición dentro del arbolado de las selvas tropicales.

Los individuos de C winterana están dentro del promedio de alturas y dimensiones del dosel de las selvas donde se distribuye en Calakmul (Martínez y Galindo-Leal, 2002); su fenología corresponde a una especie que no requiere las precipitaciones inmediatas para que sus semillas inicien la germinación, al madurar frutos y semillas en la estación seca (enero a marzo), luego de un prolongado periodo de formación. Esa fenología reproductiva y la abundante emisión de frutos que se presentan simultáneamente en el árbol, aunada a las características de sus frutos y sus probables síndromes de dispersión mediados por consumidores, que corresponden con la alta depredación mencionada por los informantes locales, conlleva a que C. winterana coloniza espacios en la zona por medio de dispersores que se alimentan de frutos en la estación de mayor escasez de alimentos en las selvas. Es probable que su estrategia de dispersión, principalmente basada en la zoocoria, pero también por hidrocoria sea favorable a un incremento en el área que ocupa y la superficie en la cual se establezca en el futuro; por lo tanto, se consideraría una especie de la cuenca Caribe-Antillana que avanza como colonizadora hacia la cuenca del Golfo de México en la Península de Yucatán.

Su presencia en suelos con tendencia a la inundación, también es factible asociarla a animales que buscan alimento donde hay humedad residual, que coincide con la etapa en que el árbol madura sus frutos/premio. Esto la convierte en una especie clave para la supervivencia de muchos organismos durante la etapa crítica y seca en Calakmul, que debe ser aprovechado para las mejoras en la gestión de esa área natural protegida. Al respecto, García-García y Santos-Moreno (2014) afirman que este tipo de especies con fructificación en la estación seca, resultan más escasas en los ecosistemas forestales tropicales, pero su estrategia de alta producción de frutos responde a varios ejes evolutivos exitosos, como la partición de nichos y el uso de vectores de dispersión con mayor alcance, lo que es una ventaja adaptativa y justifica el sacrificio de energía y recursos en la producción de frutos altamente depredados, pero mejor dispersados.

Los atributos autoecológicos antes descritos incrementan el valor ecológico de canela che y su papel en la conservación de la fauna. El sacrificio de frutos en C. winterana obedece a una estrategia de saturación de depredadores, por un lado, que puede favorecer la supervivencia de algunas semillas y plántulas cerca del progenitor (favorable al patrón agrupado), pero al mismo tiempo a la dispersión lejos del árbol progenitor por agentes de alta movilidad, como aves, murciélagos y mamíferos terrestres, favorable al patrón no agrupado, y más aleatorio de distribución (van Schaik et al., 1993; Muscarella y Fleming, 2007). Lo antes mencionado representa que C. winterana coloniza espacios en la zona por medio de dispersores que se alimentan de frutos en la estación de mayor escasez de alimentos en las selvas, que les permite aprovechar ese periodo de alta necesidad en la fauna para su propio beneficio en la dispersión de semillas. En ese sentido, cabe señalar que los frutos y semillas de canela che están embebidos en una resina o arilo resinoso, por encima de un pericarpio duro e impermeable que protege a los embriones durante su paso por los sistemas digestivos animales. Esto, no obstante, debería ser objeto de investigaciones más detalladas en el futuro.

Se identifican dos tipos de selvas y tres de suelos asociados a C. winterana, así como atributos ambientales y ecológicos relevantes para su presencia en Calakmul. La especie florece de mayo a junio, fructifica de manera abundante entre junio y enero, prolongándose la etapa de maduración hasta marzo, periodo cuando los frutos son dispersados por la fauna, por lo que presenta una distribución agregada. El patrón de distribución espacial tiende a ser agrupado, pero no es concluyente este atributo con base en los dos índices incluidos en el estudio, Cox y Morisita, así como la función de distribución Poisson. Es posible que nuevos modelos o enfoques sean necesarios para obtener mejores explicaciones para la distribución de C. winterana, particularmente aquellos que incluyan elementos asociados a las estrategias de dispersión de la especie y elementos biogeográficos, dado que aparentemente C. winterana, como especie propia de la cuenca Caribe-Antillana, avanza hacia la cuenca del Golfo de México, atravesando gradualmente la Península de Yucatán. Más estudios deben realizarse para ilustrar este fenómeno.