Revista Mexicana de Ciencias Forestales  Vol. 10 (56)

Noviembre –Diciembre (2019)

Fecha de recepción/Reception date: 15 de enero de 2019

Fecha de aceptación/Acceptance date: 5 de agosto de 2019

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1Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales, INIFAP. México.

*Autor por correspondencia: pacheco.lourdes@inifap.gob.mx

Abstract

Biological control, one of the methods of pest management compatible with the environment, offers benefits to the farmers' economy, environmental protection and consumer health. This is an updated review about the research that has been carried out on entomopathogenic organisms for pest control in the Mexican agriculture, livestock and forest sectors. There are several types of entomopathogenic organisms such as fungi, bacteria, nematodes and viruses used for this purpose. It is summarized the progress and research carried out in recent years as components of the integrated pest management strategies in crops, forests, urban habitats, medical and veterinary importance. It is worth highlighting the wide interest in research of entomopathogenic fungi -mainly Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae- in the agricultural sector, followed by their use in the livestock and lastly in the forestry sector. More research and applications should be done regarding entomopathogenic nematodes. Bacteria, as well as viruses, applied to combat pests have been explored very rarely. The main companies that commercialize products with these organisms in the country are also listed.

Key words: Entomopathogenic bacteria, biological control, entomopathogenic fungi, entomopathogenic nematodes, plagues, entomopathogenic virus.

Resumen

El control biológico es uno de los métodos de manejo de plagas compatibles con el ambiente, ofrece beneficios a la economía de los agricultores, protección al ambiente y a la salud de los consumidores. En esta compilación, se presenta una revisión actualizada sobre las investigaciones que se han realizado hasta el momento en el tema de organismos entomopatógenos para combate de plagas en los sectores agrícola, pecuario y forestal de México. Existen varios tipos de organismos entomopatógenos, tales como hongos, bacterias, nematodos y virus, de los cuales se mencionan las principales aplicaciones, así como las empresas que comercializan en el país productos elaborados con estos. Se resume el progreso y las investigaciones realizadas en los últimos años como componentes de las estrategias de manejo integrado de plagas en cultivos, bosques, hábitats urbanos y de importancia médica y veterinaria. Cabe resaltar el amplio interés en el estudio de hongos ─principalmente Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae─ en el sector agrícola; seguido de las aplicaciones en el sector pecuario y por último en el forestal. En cuanto a nematodos, caben resaltar los trabajos y usos, sobre todo, contra la mosca de la fruta. Las bacterias, así como los virus utilizados en el combate de plagas han sido explorados muy escasamente.

Palabras clave: Bacterias entomopatógenas, control biológico, hongos entomopatógenos, nematodos entomopatógenos, plagas, virus entomopatógenos.

Introducción

El uso indiscriminado de plaguicidas sintéticos es la causa directa de la resistencia de diferentes organismos, y por consiguiente de la pérdida de su efectividad. Ante esto, es común aumentar las dosis y preparar mezclas de varios productos, con frecuencia más tóxicos, por lo que el problema de la resistencia lejos de solucionarse, se agrava. El control químico también produce otros efectos como: brotes de plagas secundarias, resurgencia de plagas y disminución de las poblaciones de enemigos naturales. A partir de esa situación, se hace necesario desarrollar métodos de manejo de plagas compatibles con el ambiente, uno de los cuales es el control biológico.

El control biológico ofrece, al mismo tiempo, beneficios a la economía de los agricultores, protección del ambiente y a la salud de los consumidores. Además, ha contribuido al desarrollo de la agricultura de México y de muchos países (Arredondo, 2008). Los técnicos y productores, intuitivamente, se han percatado de que su uso les permite combatir plagas contra las cuales se dispone de especies entomófagas o entomopatógenas, a un costo menor que las erogaciones generadas por el empleo de plaguicidas químicos. Por ello, en la actualidad se asume que dicha alternativa constituye (por sus virtudes económicas, ambientales y ecológicas) la estrategia más deseable para el manejo de las poblaciones de organismos patógenos en os ámbitos agrícola, pecuario y forestal.

Al contrario de lo que podría pensarse, esta no es una estrategia nueva para la protección de los cultivos en México. Su historial abarca casi 100 años, durante los cuales se han tenido algunos éxitos importantes. Sin embargo, desde 1990 el papel del control biológico se ha formalizado en los niveles de gobierno federal, estatal y dentro de la comunidad académica. En 1991, se inauguró el Centro Nacional de Referencia para el Control Biológico (CNRCB) en Tecomán, Colima, México, que fue reconocido por la Organización Internacional para el Control Biológico como un centro de referencia internacional. El CNRCB tiene la misión de desarrollar y establecer estrategias de control biológico para plagas reglamentadas, para lo cual genera y proporciona tecnología alternativa al uso de plaguicidas químicos. De igual modo, coadyuva con programas o campañas fitosanitarias en las que se promueve el uso de organismos benéficos como agentes de control biológico, todo ello con la finalidad de fortalecer la sanidad de los cultivos vegetales en México (CNRCB, 2018).

El Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (Senasica) en México, órgano desconcentrado de la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural (SADER), tiene la responsabilidad de monitorear y controlar la sanidad vegetal y animal, la seguridad alimentaria y la inspección de productos agrícolas y animales en las fronteras nacionales y puntos de inspección. Afortunadamente, las autoridades han considerado y apoyado el control biológico cuando se plantean respuestas gubernamentales a los problemas emergentes de plagas; por lo que, ante una emergencia, Senasica solicita al centro de referencia de la CNRCB que evalúe las posibles plagas que representan amenazas importantes para el país (Trevor et al., 2013).

Hay cada vez más científicos involucrados en las disciplinas relacionadas con esa tarea; así, en 1989 se estableció la Sociedad Mexicana de Control Biológico, agrupación que celebra una conferencia anual, además de cursos y talleres que atraen a varios cientos de personas anualmente. Sin embargo, el desarrollo del control biológico como disciplina científica y tecnología para la protección de cultivos aún continúa en desarrollo (SMCB, 2018).

Se vislumbra que en el futuro cercano, el uso del control biológico se incrementará como consecuencia de la globalización de la economía y la apertura al comercio internacional; por lo tanto, el uso de bioinsecticidas y bioplaguicidas será la norma, ya que estos últimos con organismos entomopatógenos se han convertido en una buena herramienta para el control de muchas plagas de insectos, y están recibiendo más atención por su naturaleza respetuosa del medio ambiente, su eficacia contra las plagas y sus fáciles protocolos de producción masiva. El término entomopatógenos se refiere a los microorganismos capaces de causar una enfermedad al insecto plaga, conduciéndolo a su muerte después de un corto período de incubación. Existen varios tipos, entre ellos hongos, bacterias, nematodos y virus (García y González, 2013).

A continuación, se describe información sobre organismos entomopatógenos como agentes de control de plagas, que pueda ser de interés para científicos, académicos, estudiantes y productores para con ello estimular la investigación y la práctica del control biológico, como una fórmula responsable de mejoramiento del ambiente.

Hongos entomopatógenos

Los hongos entomopatógenos constituyen el grupo de mayor importancia en el control biológico de insectos plaga. Prácticamente, todos ellos son susceptibles de padecer las enfermedades causadas por estos hongos. Cuando sus esporas entran en contacto con la cutícula de insectos susceptibles, germinan y crecen directamente a través de ella hacia el interior del cuerpo de su hospedero. Por lo tanto, el hongo prolifera a través del cuerpo del insecto, produce toxinas y consume los nutrientes del insecto, y eventualmente lo destruye. Al inicio de la infección pueden o no observarse síntomas, pero el insecto comienza a perder movilidad y apetito. Al cabo de siete o diez días, muere debido a la deficiencia nutricional (Pérez, 2004).

Las enfermedades que causan se les conoce como “muscardinas”, término que se aplicó por primera vez a Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. La coloración de los conidios es muy variable, de ahí el nombre de muscardina verde para Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin y Nomuraea rileyi (Farlow) Samson, y muscardina roja para Paecilomyces fumosoroseus (Wize) Brown & Smith. El uso de estos organismos es una de las mejores alternativas para el control biológico por ser económica, sencilla y desde el punto de vista ecológico, sustentable. No obstante, es fundamental propiciar las condiciones adecuadas de temperatura y humedad para lograr su propósito. Además, cuando se pretende utilizarlos como bioinsecticidas es necesario realizar una caracterización exhaustiva de los aislados, a fin de seleccionar los de alta virulencia y buenas condiciones para su aplicación en campo; la cual incluye estudios referentes a la forma de infección (Godwin y Shawgi, 2000; Arredondo et al., 2008; Caballero, 2014). Hoy en día, además es importante llevar a cabo investigaciones sobre los determinantes moleculares y bioquímicos relacionados con la especificidad hongo - huésped.

Es bien conocido que B. bassiana infecta a más de 200 especies de insectos de diferentes órdenes, entre las que destacan plagas de importancia económica como el gusano cogollero (Spodoptera frugiperda (J. E. Smith)), gusano barrenador (Diatrea magnifactella Dyar, 1911), broca del café (Hypothenemus hampei Ferrari, 1867. Mientras que, M. anisopliae, con un espectro de toxicidad más amplio, se le ha observado en 300 a 400 taxones de lepidópteros, coleópteros, dípteros y homópteros (Cuadro 1).

Cuadro 1. Principales hongos entomopatógenos utilizados para el control de plagas en el sector agrícola.

Hongos entomopatógenos contra plagas agrícolas

En el Cuadro 1 se resumen las principales investigaciones llevadas a cabo en los cultivos más importantes del país, en las que se utilizaron hongos entomopatógenos. Destaca el amplio estudio de cepas de Beauveria bassiana, especialmente, en el combate de plagas como la broca del café, en las que Gerónimo et al. (2016) observaron una efectividad patogénica de 100 % a las 144 h; Díaz y Roblero (2007) registraron que la época óptima para la aplicación del hongo es en julio, antes de que la broca penetre en el fruto de café.

Debido al interés en México por la producción de cítricos, Pérez-González et al. (2013) realizaron estudios contra el psílido asiático de los cítricos (Diaphorina citri Kuwayama) en los cuales usaron Hirsutella citriformis Speare; Mellín et al. (2016), Paecilomyces fumosoroseus; y Hernández et al. (2007), Lecanicillium lecanii (Zimm.) Zare & W. Gams. Además de los estudios con B. bassiana y M. anisopliae (Gandarilla et al., 2013). En todos estos trabajos las cepas analizadas se consideraron como promisorias para el desarrollo de tecnología para el control biológico de D. citri, como en el caso de M. anisopliae, el cual causó mortalidades de 93 - 100 % en ninfas, mientras que en adultos el intervalo de mortalidad varió de 40 a 95 % (Mellín et al., 2016).

La gallina ciega (Phyllophaga vetula Horn, 1887) y el gusano cogollero (Spodoptera frugiperda) son dos de las principales plagas del maíz, cuyo combate se ha probado con M. anisopliae, con el que se registró una mortalidad de 80 % a los 30 días (Nájera, 2005). Buenosaires (2013) documentaron una CL50 de 2.0518 × 108 conidios mL-1. De igual manera se han explorado cepas del hongo N. rileyi, las cuales parasitaron 100 % de las larvas neonatas, con un TL50 entre 4.1 y 6.3 d, así como cepas de P. fumosoroseus que parasitaron entre 92.5 y 98.8 %, con un TL50 de 2.5 a 4.3 d (Lezama et al., 1994); estos mismos autores en 2006, publicaron un estudio más extenso en el que evaluaron otras cepas de hongos entomopatógenos y concluyeron que las cepas de M. anisopliae, P. fumosoroseus y P. javanicus (Friederichs & Bally) Brown & Smith fueron altamente virulentas en huevos y larvas, con una mortalidad de 94 y 100 %, y un TL50 de 1.3 a 3.3 d. Las cepas de B. bassiana presentaron una virulencia muy variable, con un parasitismo entre 3 - 90 % en huevos y de 54 - 100 % en larvas (Lezama et al., 1996b). Por otra parte, Ruiz et al. (2012) indicaron que S. carpocapsae (1.500 JI planta-1) en combinación con M. anisopliae (2 × 108 esporas planta-1) son recomendables para el control de larvas de P. vetula.

Hongos entomopatógenos contra plagas pecuarias

En las investigaciones para el control de plagas en el sector pecuario (Cuadro 2), se observa que, M. anisopliae y B. bassiana, principalmente, son efectivas para el control de garrapatas en ganado vacuno, pulgas de perro, chinches besuconas, chapulín y de mosquitos transmisores del dengue. Existen escasos registros en los que se hayan explorado otras cepas de hongos entomopatógenos como Trichoderma, Cordyceps o Isaria, por mencionar algunos.

Cuadro 2. Principales hongos entomopatógenos utilizados para el control de plagas en el sector pecuario.

Entre las plagas con más importancia económica está la garrapata del ganado bovino (Rhipicephalus microplus Canestrini, 1888); según Rivera-Oliver (2013) el uso de hongos entomopatógenos como M. anisopliae y B. bassiana resultan ser patógenos para los huevos de tres, ocho y 17 días de edad del insecto, y se acentúa cuanto más joven es el huevo de la garrapata. Para Bautista (2017), M. anisopliae y B. bassiana son una alternativa para el control de los adultos en la región XIII Maya de Chiapas y región Ríos del estado de Tabasco, México.

Para el combate de los mosquitos transmisores de graves enfermedades se han hecho trabajos con hongos entomopatógenos. Así, Flores et al. (2016) investigaron los efectos de M. anisopliae e I. fumosorosea Wize sobre ninfas de Meccus pallidipennis Stål, 1872, principal vector triatomino de la Enfermedad de Chagas en México, en términos de supervivencia de insectos y respuesta inmune. Zumaquero et al (2014) estudiaron un aislamiento de B. bassiana de San Antonio Rayón, Puebla, México y sus efectos entomopatógenos en Meccus pallidipennis, sus conclusiones señalan que su cepa fue 100 % virulenta. Una cepa de T. longibrachiatum Rifai presentó alta actividad entomopatógena sobre larvas y hembras adultoas del mosquito A. aegypti Linnaeus,1762, vector del Dengue; por lo tanto, este hongo puede ser un buen candidato para desarrollar bioinsecticidas (Molina et al., 2013).

Rivera-Ramírez et al. (2013) argumentaron que B. bassiana y M. anisopliae son patógenos para las pulgas de perro (Ctenocephalides canis Shaftesbury, 1934) en condiciones de laboratorio; y Pacheco et al. (2015) evaluaron la patogenicidad de dos cepas de B. bassiana a concentraciones de 10, 15 y 20 % de aceite mineral, agua estéril y Tween 80, inoculado por inmersión sobre C. canis; de ello resultó que el tratamiento formulado al 10 % registró micosis de 86.3 % sobre las pulgas, lo que confirmó que fue el más patógeno.

Hongos entomopatógenos contra plagas forestales

Existen muy pocos trabajos en México sobre el uso de hongos entomopatógenos para el combate de plagas forestales (Cuadro 3). Debido a la importancia económica de la madera del cedro rojo, B. bassiana ha sido uno de los hongos más estudiados contra el combate del barrenador de las meliáceas (Hypsipyla grandella Zeller, 1898).

Cuadro 3. Principales hongos entomopatógenos utilizados para el control de plagas en el sector forestal.

Díaz et al. (2009) evaluaron insecticidas químicos como Novaluron, Piretroides, Amitraz (Ovicidas) y Carbofuradán, así como Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae, un insecticida orgánico a base de Neem (Azadirachta indica A. Juss.) y un testigo contra H. grandella. Su conclusión fue que los tratamientos con B. bassiana y M. anisopliae tuvieron el mismo grado de control que los químicos, con la ventaja de no ser contaminantes y de no representar un riesgo de toxicidad para el personal que los aplica.

Caballero (2014), logró la infección con B. bassiana en larvas de H. grandella lavadas, desinfectadas y conservadas en un área con clima controlado a 22 °C; por lo tanto, en etapa de laboratorio sí resultó efectiva B. bassiana para su control. Por otra parte, Barrios et al. (2017) seleccionaron dos cepas nativas de B. bassiana para utilizarlas en el control de la misma plaga, y la evaluación de patogenicidad de los dos aislamientos demostró la mortalidad de las larvas de tercer instar a una dosis de 1 × 108. De acuerdo a los autores, dichas cepas podrían tener un alto potencial para emplearse en el vivero o en el campo para el manejo integrado del barrenador, ya que registraron mortalidades de 92.84 % a los cinco días, en promedio.

Respecto a las aplicaciones de Trichoderma para el control biológico de descortezadores en condiciones de laboratorio, Gijón et al. (2015) registraron que una cepa de este hongo causó 100 % de mortalidad en los insectos tratados. Al año siguiente, Arriola et al. (2016) dieron a conocer sus resultados sobre el particular en un estudio efectuado en la Reserva de la Biosfera de la Sierra Gorda, Qro.; ahí se aplicaron cinco tratamientos en árboles de Pinus greggii Engelm. ex Parl., que consistieron en tres concentraciones de conidios/mililitro: alta 3.6 × 108, media 9 × 107 y baja 5 × 107, un testigo a base de producto comercial con M. anisopliae (5 × 109) y un testigo absoluto de agua. La concentración alta fue con la que se registró la mortalidad más severa.

Nematodos entomopatógenos

Los nematodos entomopatógenos (NEP) parasitan a sus hospedantes (en este caso a los insectos plaga) por penetración directa a través de la cutícula hasta el hemocele o por las aberturas naturales (espiráculos, boca y ano). La infección puede ser pasiva o activa, y la forma en que continúa el proceso de infección estará en función de la especie de nematodo que ataque al insecto. En el caso de Steinernema y Heterorhabditis, potentes agentes para el control biológico, una vez que el juvenil infectivo logra penetrar al hemocele, libera la bacteria asociada, la cual se reproduce en la hemolinfa del hospedante y le provoca la muerte (Pérez, 2004).

En la última década se han logrado avances sustanciales en la investigación y aplicación de estos organismos, ya que el número de plagas objetivo que se muestran susceptibles a los NEP ha seguido en aumento (Cuadro 4). El progreso también se debe a los avances en la tecnología para su producción, los cuales utilizan sistemas in vivo e in vitro y a los nuevos métodos de aplicación (inyecciones, aspersiones, etcétera); así como a los avances en genómica, interacciones simbióticas nematodo-bacteria y sobre sus relaciones ecológicas.

Cuadro 4. Principales nematodos entomopatógenos utilizados para el control de plagas en México.

En México, Steinernema carpocapsae Weiser, 1955 es eficiente para el combate de larvas de tercer estadio de mosca mexicana de la fruta (Anastrepha ludens Loew, 1873), plaga que ataca especialmente cítricos y mango. Lezama et al. (1996b) demostraron que dicho insecto es susceptible, en diferentes grados, a varios nematodos. S. riobravis Cabanillas, Poinar & Raulston, 1994 y S. carpocapsae cepa All mataron 90 % de las larvas y pupas; H. bacteriophora Poinar 1975 cepa NC eliminó a 82.5 %; Steinernema feltiae Filipjev, 1934, a 81.25 %; la cepa S. carpocapsae Tecomán causó 76 % de mortalidad, mientras que H. bacteriophora Tecomán y S. glaseri Steiner, 1929 provocó 52.5 %. Estos resultados sugieren que S. riobravis y S. carpocapsae cepa All tienen potencial como agentes de control biológico contra la mosca de la fruta.

Toledo et al. (2001) evaluaron la capacidad parasítica de S. feltiae en condiciones de laboratorio sobre larvas de A. ludens de tercer estadio, en pupas de cinco y 12 días de edad, en tres suelos de distinta textura y tres regímenes de temperatura; sin que registraran diferencias, cuando los nematodos se aplicaron al suelo antes o después de las larvas. Las pupas no fueron susceptibles al ataque. En adultos emergidos, que salieron a través del suelo tratado, el parasitismo fue únicamente de 10 %. En 2005, los mismos autores utilizaron otro nematodo: H. bacteriophora (Toledo et al., 2005). Estos estudios les permitieron describir el efecto de la temperatura, la textura del suelo y la profundidad del hospedero sobre la capacidad de infección del nematodo en larvas de tercer estadio de Anastrepha obliqua Macquart, 1835 y, a pesar de que se evidenció el potencial del nematodo para infectar y matar larvas de A. obliqua, existió una diferencia importante en la susceptibilidad de las larvas de seis días de edad, comparadas con las de ocho días.

En una investigación sobre el control con nematodos del gusano cogollero del maíz, Molina et al. (1996) identificaron que S. carpocapsae cepa All, S. riobravis y H. megidis Poinar, Jackson & Klein, 1988 poseen potencial como agentes de biocontrol contra S. frugiperda. Las CL50 variaron de 1.5 a 20.6 y de 3.4 a 37.2 nematodos mL-1, para larvas y prepupas, respectivamente; y la mortalidad acumulada en pupas fue de 5 - 43 %, con la concentración de 100 nematodos mL-1.

Bacterias entomopatógenas

El mayor éxito en el control microbiano de insectos en el mundo se ha conseguido mediante Bacillus thuringiensis Berliner, 1915 (Bt). Los cristales (Cry) que produce en condiciones de estrés son agregados de una proteína de gran tamaño (130-140 kDa) que en realidad no es activa por si misma (es una protoxina), ya que es insoluble. Cuando la protoxina se somete a condiciones muy básicas (pH > 9.5) como las existentes en el intestino de algunos insectos, se solubiliza y transforma, por medio de las proteasas del insecto, en una toxina activa de 60 kDa. Esta se conoce con el nombre de “δ-endotoxina de Bt”, la cual actúa al unirse a receptores de las células epiteliales del intestino del insecto, lo que conduce a la formación de poros y lisis osmótica de las células que finalmente provocan su muerte (Galitsky et al., 2001).

En la actualidad, el gen responsable de la producción de esa endotoxina se ha introducido en plantas de tabaco, maíz, tomate, algodón, papa, remolacha y col, entre otros, para originar organismos genéticamente modificados (GMO). La gran aceptación de los cultivos transgénicos, especialmente en Estados Unidos de América, responde a que aumentan el rendimiento por hectárea y, en consecuencia, los ingresos de los agricultores. El primer éxito en este campo se obtuvo en 1987, cuando fue posible la producción de plantas transgénicas de tabaco capaces de producir por si mismas una toxina de la bacteria B. thuringiensis, que tuvo efectos letales para determinados insectos fitófagos (Rubio y Fereres, 2005).

Se han desarrollado algunas bacterias entomopatógenas para el control de plagas de insectos a escala comercial; de ellas, destacan las subespecies de Bacillus thuringiensis, Lysinibacillus sphaericus Neide, 1904, Paenibacillus spp. y Serratia entomophila Grimont. B. thuringiensis kurstaki es la más utilizada para el control de insectos plaga de cultivos y bosques. B. thuringiensis israelensis y L. sphaericus de B. thuringiensis son los principales subespecies utilizadas para el control de plagas de importancia médica (Ponce et al., 2003). Estos patógenos combinan las ventajas de los pesticidas químicos y los agentes de control biológico: son de acción rápida, fáciles de producir a un costo relativamente bajo, fáciles de formular, tienen una larga vida útil y permiten el suministro por medio del uso de equipos de aplicación convencionales y sistemas sistémicos; es decir, en plantas transgénicas (De la Rosa et al., 2005; Camacho et al., 2017; García et al., 2018).

En México existen muy escasos trabajos acerca del uso de bacterias para el control de plagas, y se limitan al uso de Bacillus thuringiensis contra el gusano del tabaco, del gusano barrenador de la caña de azúcar y de la broca del café en el sector agrícola (Cuadro 5), y para control del mosquito vector del virus del Dengue.

Cuadro 5. Principales bacterias entomopatógenas utilizadas para el control de plagas en México.

En el caso de la broca del café (Hypothenemus hampei Ferrari, 1867), su estadio más susceptible corresponde a su primer instar larvario, con un promedio en su tiempo letal medio de 6.4 ± 1.8 días (De la Rosa et al., 2005). Para el gusano barrenador de la caña de azúcar (Diatraea considerata Heinrich, 1931), Camacho et al. (2017) lograron aislar ocho cepas de insectos muertos en campos agrícolas, las cuales fueron de B. thuringiensis, además observaron una mortalidad alta.

A partir de diferentes plantas de tabaco obtenidas del sureste de México, García et al (2018) hicieron aislamientos, de los cuales seleccionaron colonias bacterianas de Bacillus thuringiensis que causaron 100 % de mortalidad en larvas de Manduca sexta Linnaeus, 1763 a las 96 h de exposición. En otros estudios con tabaco se demostró la toxicidad de Bacillus thuringiensis ssp. kenyae contra ocho especies de Lepidoptera, una de Coleoptera y una de Diptera (Barboza et al., 1998).

Por otra parte, contra el combate del mosquito vector del virus del Dengue (Aedes aegypti), en 2003 se probó el bioinsecticida Vectobac 12 AS formulado a base de B. thuringiensis var israelensis Barjac, 1978 (Bti). El producto se aplicó en camiones pipa que distribuyen agua a diversas comunidades del área metropolitana de Monterrey, N.L.; de esta manera, los consumidores recibieron el agua con el mecanismo para interrumpir el ciclo biológico del virus. El Bti fue efectivo como larvicida contra A. aegypti aun en presencia de cloro en el agua. Sin embargo, los resultados demostraron que la eficiencia del Bti aplicado en pipas se redujo, principalmente, debido a la temperatura del agua, la densidad larval, la luz solar y el efecto de asociación con organismos filtradores (Ponce et al., 2003).

Virus entomopatógenos

Los virus patógenos de insectos son una fuente importante de agentes de control microbiano, en particular, para lepidópteros. Los baculovirus se aceptan como agentes de control seguros, de fácil producción en masa, altamente patógenos y de sencilla formulación y aplicación. Los nuevos productos de baculovirus están apareciendo en muchos países y ganando una mayor participación en el mercado. Sin embargo, la ausencia de un sistema práctico de producción en masa in vitro, los costos de producción elevados, la persistencia limitada después de la aplicación, la tasa de muerte lenta y la alta especificidad del huésped contribuyen a su uso restringido en el control de plagas. Superar estas limitaciones son áreas de investigación clave para abrir el uso de virus patógenos de insectos a mercados mucho más grandes. La familia Baculoviridae es la más numerosa y estudiada de los virus entomopatógenos. El uso del nucleopoliedrovirus de Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 NPV (AgMNPV) para su control en soya en Brasil fue un programa exitoso y se le consideró como el más importante en el mundo (Nava, 2012).

Bioplaguicidas a base de organismos entomopatógenos

Actualmente, existen varias empresas, sobre todo, en Holanda, Francia, Italia, Gran Bretaña y Rusia que comercializan productos para control biológico con organismos entomopatógenos (Rubio y Fereres, 2005). Aunque su venta tiene limitaciones, entre las que sobresalen:

• Problemas con las patentes, ya que los organismos vivos no se patentan, se puede patentar un uso específico de ellos, pero la dificultad reside en que comercializarlos facilita que cualquiera pueda usarlo como cultivo iniciador para multiplicar o replicar el producto, y esto no es posible controlarlo.
• Costos de producción elevados, puesto que se requiere mano de obra especializada con el consiguiente encarecimiento del producto final. Lo anterior hace que los agentes de biocontrol tengan, en general, un precio superior al de los plaguicidas químicos.
• Corta vida de anaquel, porque están involucrados organismos vivos que necesita temperatura y humedad específicas para sobrevivir.
• Demasiado específico en algunos casos, lo que requiere el uso de varios agentes distintos de biocontrol para las plagas que suelen aparecer en un mismo cultivo. En cambio, los plaguicidas químicos suelen controlar a varias plagas a la vez.
• Aplicación compleja, solo mediante personal calificado.

En México, hasta hace casi 10 años, la producción comercial de bioinsecticidas y otros agentes de control biológico se realizaba en al menos 68 empresas y 25 entidades del país, aunque en la actualidad estos números han aumentado; en ellas, se reproducen hongos entomopatógenos (principalmente Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae); bacterias entomopatógenas (Bacillus thuringiensis) y nematodos (Heterorhabditis bacteriophora y Steinernema carpocapsae. Microorganismos que constituyen los ingredientes activos básicos en la formulación de bioinsecticidas (Cuadro 6); se les adiciona un acarreador, un material inerte como soporte y adyuvantes, así como compuestos que promueven, mantienen la viabilidad del ingrediente activo y lo protegen de la radiación UV, la lluvia, la humedad y la deshidratación; lo que facilita su manejo, aplicación y efectividad (García y Mier, 2010).

Cuadro 6. Principales empresas mexicanas comercializadoras de bioinsecticidas basados en organismos entomopatógenos.

La normatividad en México (NOM-032-FITO-1995) (Sagarpa, 2015) señala que para el registro y comercialización de bioinsecticidas se deben cumplir disposiciones oficiales y es necesario tener la opinión de diferentes instituciones que regulan la sanidad de los cultivos, el riesgo de las sustancias que se usan como plaguicidas, así como el cuidado al ambiente y la salud humana (García y González, 2013). Asimismo, es indispensable realizar estudios de bioseguridad y riesgo del impacto ambiental de los agentes que se utilizan en el control biológico (evaluación cualitativa y cuantitativa), monitoreo ambiental de los entomopatógenos y la evaluación de su efecto sobre organismos no blanco.

Conclusiones

Con base en el impacto del cambio climático, la intensa explotación en los sistemas de producción agrícola, pecuaria y forestal, el uso de monocultivos y la apertura comercial a nivel mundial hace necesario fomentar el control biológico de plagas (bioinsecticidas y agentes biológicos con organismos entomopatógenos) así como evaluar el impacto ambiental de estos productos con más pruebas bajo condiciones de campo que permitan identificar los efectos de los factores bióticos y abióticos sobre su eficacia y persistencia, ya que estos además de ser útiles a la agricultura, favorecen a la salud humana y al ambiente. Por otra parte, también es indispensable diseñar novedosos sistemas de producción, formulación y entrega en masa más eficientes para abastecer un mercado cada vez mayor.

De la revisión realizada, se puede concluir que al igual que a nivel mundial, en México abundan los estudios de hongos entomopatógenos para el combate de plagas agrícolas, pecuarias y forestales. Especial atención han recibido Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae en los últimos años, ya que su toxicidad ha resultado muy efectiva contra un amplio espectro de plagas, además de que se han elaborado productos comerciales estables con mezclas de organismos entomopatógenos para potenciar su acción insecticida. Sin embargo, aún se requieren más estudios para superar las dificultades actuales relacionadas con la producción y el desarrollo de esos bioinsecticidas.

En mucho menor grado se han abordado los nematodos, bacterias y muy poco interés se ha dado a los virus, por lo que se sugiere impulsar estas líneas de investigación, así como a su uso en los programas de manejo integrado de plagas; en particular, las estrategias que incorporan organismos entomopatógenos en combinación con depredadores y parasitoides deben definirse para garantizar la compatibilidad y maximizar su eficacia.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflicto de intereses

Contribución por autor

Ma. de Lourdes Pacheco Hernández: revisión de literatura y elaboración del documento, J. Francisco Reséndiz Martínez y Victor J. Arriola Padilla: revisión y correcciones del documento.

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