remcf Revista mexicana de ciencias forestales Rev. mex. de cienc. forestales 2007-1132 Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias 10.29298/rmcf.v12i65.776 Artículo Científico Regeneración natural de pino y encino bajo diferentes niveles de perturbación por incendios forestales Flores Rodríguez Ana Graciela 1 Flores Garnica José Germán 2 * González Eguiarte Diego Raymundo 1 Gallegos Rodríguez Agustín 1 Zarazúa Villaseñor Patricia 1 Mena Munguía Salvador 1 Lomelí Zavala Mónica Edith 2 Ruíz Guzmán Eliceo 1 Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad de Guadalajara. México. Universidad de Guadalajara Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias Universidad de Guadalajara Mexico Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Centro de Investigación Regional Pacífico Centro. Campo Experimental Centro Altos de Jalisco. México. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias Centro de Investigación Regional Pacífico Centro Mexico Autor por correspondencia; correo-e: flores.german@inifap.gob.mx

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Ana Graciela Flores Rodríguez: desarrollo de los análisis estadísticos, interpretación de resultados, estructura y redacción del manuscrito; José Germán Flores Garnica: interpretación de resultados, estructura y redacción del manuscrito; Diego Raymundo González Eguiarte: desarrollo de los análisis estadísticos e interpretación de resultados; Agustín Gallegos Rodríguez, Patricia Zarazúa Villaseñor y Salvador Mena Munguía: análisis de la información, revisión de procesos y del documento; Mónica Edith Lomelí Zavala y Eliceo Ruíz Guzmán: procesamiento de la información de campo.

 16 04 2021 May-Jun 2021 12 65 3 25 25 05 2020 14 09 2020 Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons Abstract

The behavior of forest fires varies due to various factors, where the level of severity conditions the response that ecosystems will have to fire, such as the ability of natural regeneration. Not much has been studied in this regard in Mexico, which has limited restoration strategies. Therefore, a comparative analysis of the natural regeneration of trees in three height ranges (0 -0.30 m, 0.31-1.0 m and 1.1-3.0 m) was made, considering an experimental design with two factors: 1) different conditions of severity of the fire (without fire, moderate fire, extreme fire); and 2) three regions of pine-oak forests (Sierra de Quila, Bosque La Primavera and Sierra de Tapalpa). For the comparative analysis ANOVA and Tukey test were generated, based upon an experimental factorial design (region and severity). Results suggest that there is a significant difference between the conditions of severity of the fires and between the regions, for the height range of 0 to 0.30 m, with a greater regeneration in areas with moderate fires. This is highlighted, in Tapalpa where an average 160 000 ha-1 individuals are estimated. In regard to the other regeneration strata (0.31 -1.0 m and 1.1-3.0 m) no significant differences were found between the severities of fire conditions, only on the regeneration of pine. It is concluded that the occurrence of a moderate fire can lead to a higher incidence of natural regeneration.

 Key words: fire intermediate disturbance fire regime resilience vegetation response severity of forest fires Resumen

El comportamiento de los incendios forestales varía por diversos factores, entre los cuales el nivel de severidad condiciona la respuesta que tendrán los ecosistemas ante el fuego, como la capacidad de regeneración natural. En México, poco se ha estudiado al respecto, lo que ha limitado las estrategias de restauración. En este contexto, se realizó un análisis comparativo de la respuesta de la regeneración natural del arbolado en tres intervalos de altura (0-0.30 m, 0.31-1.0 m y 1.1- 3.0 m), con un diseño experimental con dos factores: 1) diferentes condiciones de severidad del incendio (sin incendio, incendio moderado, incendio extremo); y 2) tres regiones de bosques de pino-encino (Sierra de Quila, el Bosque La Primavera y la Sierra de Tapalpa). Para el análisis comparativo se realizaron un ANOVA y una prueba de Tukey, con base en un diseño experimental factorial (región y severidad). Los resultados sugieren que existe una diferencia significativa entre las condiciones de severidad de los incendios y entre las regiones, para el intervalo de altura de 0 a 0.30 m, y se observa una mayor regeneración en las áreas con incendios moderados. Esto se confirma en Tapalpa, donde se estiman 160 000 individuos ha-1 en promedio. En relación a los otros estratos de regeneración (0.31 -1.0 m y 1.1-3.0 m) no se obtuvieron diferencias significativas entre las condiciones de severidad del fuego, solo en la regeneración de pino. Se concluye que la ocurrencia de un incendio moderado puede propiciar una mayor incidencia de regeneración natural.

 Palabras clave: Fuego perturbación intermedia régimen del fuego resiliencia respuesta de la vegetación severidad de incendios forestales Introducción

Los incendios son factores de perturbación a los cuales están expuestos los ecosistemas forestales año tras año, en todo México. En muchos casos afectan grandes extensiones del territorio nacional (Jardel et al., 2006; Gómez et al., 2013), lo que provoca daños económicos, como pérdida de recursos maderables y otros de tipo ambiental (Rodríguez et al., 2012), entre los cuales destacan las emisiones de diversos gases.

Sin embargo, es importante considerar que no todos los incendios forestales son iguales y que los ecosistemas no responden de la misma manera ante ese impacto. Por ejemplo, para las especies adaptadas al fuego como Pinus douglasiana Martínez, P. durangensis Martínez, P. oocarpa Schiede ex Schlecht. P. devoniana Lindl. (Rodríguez-Trejo y Fulé, 2003) y P. hartwegii Lindl. (Rodríguez-Trejo, 2001) este es un elemento que garantiza su permanencia (Madrigal et al., 2011). Desde dicha perspectiva, el fuego tiene un papel relevante en la dinámica de casi todos los bosques y pastizales, ya que actúa como un componente que reinicia el ciclo de sucesión ecológica (Fitch, 2006). No obstante, esa dependencia también se relaciona con la severidad y frecuencia de los incendios (Alexander, 1982), las que condicionan los procesos y la temporalidad de la recuperación de los sistemas biológicos (Varner et al., 2009).

Asimismo, se debe considerar que existe una relación entre la severidad y la cantidad de materia orgánica (combustible) que se consume; lo que a su vez, define la capacidad de recuperación de los mismos (Montorio et al., 2014). Por ejemplo, una alta severidad se asocia con niveles bajos de recuperación de la vegetación y, por lo tanto, a factores de degradación como altas tasas de erosión y alteraciones en la respuesta hidrológica del suelo (Neris et al., 2016).

Por otra parte, si el incendio no es tan severo, el fuego resulta benéfico para los organismos vivos (Juárez-Martínez y Rodríguez-Trejo, 2004), ya que influye en el desarrollo biológico, reproductivo, en la composición y estructura de la vegetación dentro de los ecosistemas adaptados al fuego (Márquez et al., 2005).

Así, la presencia del fuego tiene tanto impactos negativos, como positivos sobre los bosques. Dentro de los primeros, causa la muerte de los árboles y elimina la cubierta vegetal; lo que facilita la erosión durante el primer año después de la perturbación, en particular (Bodí et al., 2012). Entre los impactos positivos, algunas especies se favorecen por la apertura del dosel por donde penetra la luz solar, debido a la muerte de los árboles y arbustos, lo cual beneficia el crecimiento de especies intolerantes a la sombra (Juárez-Martínez y Rodríguez-Trejo, 2004). Otro aspecto positivo del fuego es la eliminación de la materia orgánica que cubre el suelo; con ello, se propicia la germinación y el establecimiento de las plántulas (Márquez et al., 2005).

En especies de pinos como P. greggii Engelm. ex Parl., P. attenuata Lemmon y P. patula Schiede ex Schlecht. et Cham. (Rodríguez-Trejo y Fulé 2003), el fuego promueve la apertura de los conos serótinos para la liberación de las semillas, lo que propicia la regeneración natural (Vega, 2003). Sin embargo, dicho proceso es afectado por el fuego y se considera complejo, pues depende de una gran número de factores poco estudiados (Vega, 2003). No obstante, existen evidencias de que el fuego favorece una abundante regeneración natural, específicamente, en ecosistemas de coníferas, donde se ha observado que en las áreas incendiadas es más intensa que en las no incendiadas (Juárez-Martínez y Rodríguez-Trejo, 2004; Pérez-Gorostiaga et al., 2009; Sánchez et al., 2014); aunque con frecuencia el periodo de establecimiento, puede ser prolongado (Shatford et al., 2007), o variar según las características de las masas forestales (De las Heras et al., 2011).

Con base en lo anterior, el objetivo del presente estudio consistió en determinar si existe influencia del nivel de severidad de los incendios forestales en la regeneración natural de un bosque de pino-encino.

 Materiales y Métodos Área de estudio

La evaluación de la respuesta de la regeneración natural por grado de severidad se determinó en tres diferentes ecosistemas de bosque de pino-encino, los cuales se definieron en función de aspectos generales como: vegetación, clima, estructura, densidad y composición de especies. De esta forma, se consideraron tres diferentes condiciones, ubicados en tres regiones (Figura 1): Bosque La Primavera (20°36'34.50" N - 103°35'57.00" O), Sierra de Quila (20°17'53.60"N - 104° 2'47.24"O) y Sierra de Tapalpa (19°57'50.80" N - 103°47'0.70" O), regiones forestales que han sido afectadas por incendios forestales de diferente magnitud.

Localización de las regiones forestales y de los incendios seleccioandos para el estudio.

En cada una de estas áreas se georreferenciaron los incendios forestales ocurridos en los últimos cinco años, a partir de información proporcionada tanto por el personal del Área de Protección de Flora y Fauna La Primera y del Área de Protección de Flora y Fauna Sierra de Quila, como de las bases de datos referentes a incendios forestales de la Comisión Nacional Forestal (Conafor, 2020) y de la Secretaría de Medio Ambiente y Desarrollo Territorial del Gobierno del Estado de Jalisco (Semadet, 2018).

 Evaluación de severidad

Después de ubicar los incendios forestales en cada una de las regiones, la selección de la condición de severidad de los mismos se determinó mediante recorridos en campo y la observación directa del estado de la vegetación local; de ello, resultaron las siguientes áreas (Figura 2):

Áreas sin incendios. Sitios en los que no se ha verificado ningún incendio forestal o que han pasado más de cinco años desde el último evento, y ya se reestableció la estructura del bosque.

Área con incendio moderado. Bosques en los que el incendio ocurrió una temporada de lluvias antes de la toma de datos, donde el fuego no afectó en su totalidad la estructura del bosque; se advierte un escorchado (altura de la marca del fuego en el fuste) por debajo de la mitad de la altura total del árbol, y la copa puede mostrar daño parcial.

Área con incendio extremo. Lugares en los que el fuego estuvo presente una temporada de lluvias antes de la toma de datos y destruyó casi en su totalidad la estructura y composición del bosque; aquí el escorchado supera la mitad de la altura total del árbol, y la copa tiene afectación parcial o total.

Ecosistemas de bosque de pino-encino con las tres condiciones de severidad de incendios. A = Sin incendio; B = Incendio moderado; C = Incendio extremo.

Diseño experimental

Se trabajó con un diseño experimental factorial, compuesto por dos factores: 1) Regiones (Bosque La Primavera, Sierra de Quila y Tapalpa); y 2) Condiciones (sin incendio, incendio moderado e incendio extremo). Lo anterior, dio un total de nueve tratamientos, de los cuales se consideraron tres repeticiones (sitios) que se eligieron de manera aleatoria dentro de cada una de las condiciones de severidad por región, lo que resultó en 27 sitios de muestreo.

 Evaluación de sitios

En los 27 sitios se realizó el inventario (conteo de individuos y toma de datos dendrométricos) del arbolado en pie y de la regeneración; se utilizó una unidad de muestreo de forma circular de 400 m2, en la cual se registraron los siguientes datos de los ejemplares adultos (DN > 7.5cm): altura total, con un hipsómetro Laser (Forestry Pro Niko 8381); diámetro normal y diámetro de copa, con una cinta diamétrica (Forestry Suppliers Inc. 283d); altura de quemado, con un flexómetro (Urrea 1599LSW); porcentaje de copa quemada, determinado con la delimitación estimada de forma visual del área de la copa con muerte regresiva, al que se le asignó un porcentaje.

En cada sitio de muestreo, también se ubicaron círculos más pequeños en donde se contabilizó y midió la regeneración del arbolado en tres diferentes intervalos de altura de la siguiente manera: a) la regeneración inmediata posterior al incendio, para la cual se consideró a los individuos emergentes con alturas inferiores a 0.30 m, que se contaron y midieron en tres subsitios de 5 m2, orientados a 0°, 120° y 240° y a 5.64 m del centro; b) la regeneración con una altura de 0.31 m a 1.0 m que se midió en un círculo de 100 m2; y c) la regeneración con más años de vida, con alturas de 1.1 m a 3.0 m en un área de 200 m2 (Figura 3).

Forma de sitio de muestreo para la toma de datos: a) regeneración de 0 a 0.30 m (5 m<sup>2</sup>); b) regeneración de 0.31 a 1.0 m (100 m<sup>2</sup>); c) regeneración de 1.1 a 3.0 m (200 m<sup>2</sup>) (<xref ref-type="bibr" rid="B11">Flores <italic>et al</italic>., 2019</xref>).

Análisis de datos

La información de campo se ordenó en una base de datos de manera organizada y sistemática para su evaluación, y se aplicó un análisis de varianza (p=0.05) para determinar la existencia de diferencias significativas entre los tratamientos y una prueba de Tukey (p= 0.05). Este análisis se hizo por separado para cada uno de los intervalos de altura de la regeneración, mediante el programa estadístico InfoStat (Balzarini et al., 2008).

 Resultados Regeneración de 0 a 0.30 m

Tapalpa fue la región en donde se registró la regeneración más alta de pino con altura menor a 0.30 m, y la presencia de plántulas en las tres condiciones evaluadas (sin incendio, incendio moderado e incendio extremo), así como el mayor número de individuos (160 000 plántulas en promedio por ha-1) en el área de incendio moderado. En el Bosque La Primavera se calcularon 22 806 individuos en promedio por ha-1 para la zona de incendio moderado, 20 393 para el área de incendio extremo y ninguno en la correspondiente a sin incendio. Finalmente, en la Sierra de Quila solo se estimaron 12 061individuos en promedio por ha-1en el área de incendios moderados (Figura 4).

Comparación del número de individuos de pino de 0 a .30 m, por región y por condición.

Por su parte la regeneración de encino, para este intervalo de altura fue nula. El análisis de varianza mostró diferencia significativa, tanto para la región como para la condición y la interacción región por condición, (p < 0.05); lo que indica un grado muy bajo de error (Cuadro 1).

Análisis de Varianza de los factores y su relación con los individuos de pino de 0 a 0.30 m.
Origen de las variaciones Suma de cuadrados Grados de libertad Cuadrado medio F p-valor
Modelo 183 313.44 8 22 914.18 37.34 <0.0001
Región 78 834.38 2 39 417.19 64.24 <0.0001
Condición 48 848.06 2 24 424.03 39.80 <0.0001
Región*Condición 55 631.00 4 13 907.75 22.67 <0.0001
Error 44 179.59 72 613.61

Los resultados de la prueba de Tukey evidenciaron que ocho de los nueve tratamientos no son estadísticamente diferentes y que solo existe una diferencia significativa entre las condiciones de severidad de los incendios y entre las regiones de muestreo para Tapalpa, con la condición de incendio moderado (Figura 5).

Intervalos de medias de la regeneración de pino con alturas de 0 a 0.30 m, en las tres diferentes regiones y condiciones de severidad. SI = Sin incendio; IE = Incendio extremo; IM = Incendio moderado; BP = Bosque La Primavera; SQ = Sierra de Quila; TP = Tapalpa. Medias con letras diferentes son significativamente diferentes (p<0.05).

Al analizar cada una de las regiones por separado, se advirtió una diferencia significativa (p < 0.05) entre el número de individuos de pino de las áreas sin incendio e incendio extremo, comparadas con las de incendio moderado, en las cuales se reúne el mayor número de individuos de regeneración. Sin embargo para el Bosque La Primavera, la tendencia es un poco diferente, ya que no existieron diferencia significativa entre la presencia de pinos de alturas pequeñas y las áreas de incendio extremo y las de incendio moderado;aunque, se confirmó una diferencia significativa en las áreas sin incendio, en donde la regeneración fue menos abundante (Figura 6).

Intervalos de medias por región de la regeneración de pino con alturas de 0 a 0.30 m, en las tres condiciones de severidad. SI = Sin incendio; IE = Incendio extremo; IM = Incendio moderado. Medias con letras diferentes son significativamente diferentes (p<0.05).

Regeneración de 0.31 a 1 m

En esta categoría la regeneración no fue tan abundante como la de alturas más pequeñas; ahí la densidad promedio máxima fue de 167 individuos por ha-1 correspondientes al área sin incendio del Bosque La Primavera, seguido de un promedio de 67 individuos por ha-1 para la de Tapalpa. Respecto a las áreas de incendio extremo del Bosque La Primavera y Tapalpa, la de incendio moderado en Tapalpa y el área sin incendio en Sierra de Quila no registraron la presencia de ningún individuo de regeneración de pino (Figura 7).

Comparación del número de individuos de pino y de encino de 0.31 a 1 m, por región y condición.

La regenracion de encino resultó más numerosa que la de pino, y en la región de Tapalpa en el área sin afectacion por incendio en particular, se observó la mayor cantidad, con un promedio de 400 individuos por ha-1. No obstante, para el Bosque La Primavera y Sierra de Quila en las áreas sin presencia de fuego no se registró ningún individuo de regeneración de encino (Figura 7).

A pesar de verificarse un mayor número de individuos de regeneración de pino con alturas de 0.31 m a 1 m, en las áreas sin incendio, tanto para el Bosque La Primavera como para Tapalpa, los análisis estadísticos no mostraron diferencias significativas entre las condiciones de severidad del fuego, ni entre las regiones de estudio, solo con respecto a la regeneración de pino. Por lo tanto, en los análisis estadísticos también se incluyó la regeneración de encino de los sitios de muestreo. Tampoco se reveló una diferentica significativa entre la regeneración y las diferentes condiciones de afectación por fuego (p > 0.05) (Cuadro 2).

Análisis de Varianza de los factores y su relación con los individuos de pino y encino de 0.31 a 1 m.
Origen de las variaciones Suma de cuadrados Grados de libertad Cuadrado medio F p-valor
Modelo 432 556.07 8 54 069.51 0.58 0.7807
Condición 72 133.63 2 36 066.81 0.39 0.6844
Región 183 111.19 2 91 555.59 0.98 0.3933
Región*Condición 177 311.26 4 44 327.81 0.48 0.7528
Error 1 675 868.00 18 93 103.78

Regeneración de 1.1 a 3.0 m

La regeneración de pino de mayor altura fue la más escasa en todas las regiones y las condiciones, con un máximo de 17 individuos de pino en promedio por hectárea, únicamente registrada para el área sin incendio de Tapalpa y de incendio extremo en Sierra de Quila (Figura 8).

Comparación del número de individuos de pino de 1.1 a 3 m, por región y condición.

En cuanto al análisis estadístico relativo a la regeneración con alturas de 1.1 a 3 m, no se obtuvieron diferencias significativas entre las condiciones de severidad del fuego, solo referente a la regeneración de pino en las regiones. No obstante, al considerar tanto la regeneración de pino como la de encino, se observó una diferencia significativa en la presencia de individuos jóvenes en el estrato de 1.1 a 3 m, tanto para las condiciones como para las regiones; con un valor de p < 0.05, lo que indicó un grado aceptable de error (Cuadro 3).

Análisis de Varianza de los factores y su relación con los individuos de pino y encino de 1.1 a 3 m.
Origen de las variaciones Suma de cuadrados Grados de libertad Cuadrado medio F p-valor
Modelo 492 407.41 8 61 550.93 8.21 0.0001
Condición 115 740.74 2 57 870.37 7.72 0.0038
Región 130 185.19 2 65 092.59 8.68 0.0023
Región*Condición 246 481.48 4 61 620.37 8.22 0.0006
Error 135 000.00 18 7 500.00

Sin embargo, la prueba de Tukey evidenció que esta diferencia solo correspondió a la región de Tapalpa y en el área sin incendio (Figura 9), en donde se calcularon 433 individuos ha-1 en promedio.

Intervalos de medias de la regeneración de pino y encino con alturas de 1.1 m a 3.0 m. SI = Sin incendio; IE = Incendio extremo; IM = Incendio moderado; BP = Bosque La Primavera; SQ = Sierra de Quila; TP = Tapalpa. Medias con letras diferentes son significativamente diferentes (p<0.05).

Discusión

En cuanto a la regeneración de menor altura (de 0 a 0.30 m) se apreció una alta tasa de individuos en áreas con afectación moderada de incendios forestales, lo cual también lo consignaron Juárez-Martínez y Rodríguez-Trejo (2004), quienes determinaron en áreas incendiadas de Oaxaca mayor regeneración de Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl., que en las no incendiadas. Esto puede relacionarse con la disminución considerable de la capa de hojarasca y fermentación acumulada en el suelo forestal. Aunque no se evaluó ese aspecto en el presente trabajo, la cobertura del suelo fue muy evidente en la región Sierra de Quila en donde la capa de hojarasca y fermentación en las áreas no afectadas por incendios superaban en algunas zonas los 20 cm de profundidad y en las que no se registró ningún individuo de regeneración de ninguna altura. Mientras que, en las áreas con presencia de un incendio moderado, la capa de hojarasca no superaba los 5 cm, lo que permitió que las plantas emergentes lograran crecer y fijarse al suelo (Figura 10); esto abre la posibilidad de continuar el estudio con respecto a la evaluación de las variables ambientales afectadas por el incendio que pueden influir en el proceso.

Profundidad de la capa de cobertura del suelo en Sierra de Quila. Izquierda área sin incendio. Derecha área con incendio moderado, en donde se puede apreciar un brote joven de pino.

La relación de la cobertura de suelo (capa de hojarasca y fermentación) con la regeneración natural de pino después de incendios forestales, se ha visto en especies como Pinus pinaster Ait. y se relaciona con la densidad inicial y la supervivencia de los ejemplares, aunado con otros factores como la pedregosidad del terreno y la erosión (Madrigal et al., 2005). Además, aunque los combustibles forestales protegen el sustrato, es fundamental que la capa que cubre el piso forestal se reduzca para que las semillas entren en contacto directo con el suelo y la vegetación se desarrolle (Flores y Moreno, 2005; Márquez et al., 2005).

Por otra parte, este incremento de la regeneración de pino después de un incendio moderado se puede atribuir, simplemente, a la liberación de las semillas; debido a que las altas temperaturas deshidratan los tejidos de los conos y favorecen su liberación, como sucede con Pinus halepensis Mill. (Barbero et al, 1987), P. banksia Lamb. (Chandler et al, 1983) y P. brutia Ten. (Lotan, 1975). Asimismo, las tasas de germinación de especies como Pinus sylvestris L. y P. pinaster no son afectadas por la temperatura provocada por los incendios forestales (Reyes y Casals, 2000).

Por otra parte, es muy notoria la diferencia entre el establecimiento de la regeneración pequeña (0 a 0.30 m), la cual fue muy abundante, en comparación al de la regeneración de mayor tamaño (de 0.31 a 1 m y de 1.1 a 3 m); esto se explica por la frecuencia de los incendios, ya que si se presenta un incendio cada dos a tres años en el mismo lugar, se afecta la regeneración ya establecida y propicia, quizás, la emergencia de nuevas plántulas, pero elimina la que estaba presente con anterioridad, lo cual evita una continuidad del ciclo de crecimiento del bosque. Si la frecuencia de los incendios es más prolongada, habría el tiempo suficiente para el establecimiento de la regeneración y su supervivencia. Un ejemplo de esto, en ecosistemas mexicanos, es el parque ecológico de Chipinque (Nuevo León), en donde existe una cobertura de copa de 100 % y una sobreposición de copas en bosques de encino y pino, después de 12 años de la ocurrencia de un incendio (Alanís-Rodríguez et al., 2011). En el estado de Jalisco, específicamente en el Bosque La Primavera, algunas áreas afectadas por incendios después de cinco años exhiben una exitosa regeneración de Pinus oocarpa, especie que muestra adaptaciones al impacto frecuente del fuego (Sánchez et al., 2014).

Por lo anterior, para futuros trabajos es importante considerar, además de la regeneración inmediata posterior a un incendio, la supervivencia de esta regeneración a lo largo del tiempo y la frecuencia con la que los incendios impactan al ecosistema.

 Conclusiones

La ocurrencia de incendios moderados propicia una mayor incidencia de regeneración natural pequeña (0 a 0.30 m) de pino en las tres áreas de estudio.

La presencia de regeneración media (0.31 a 1.0 m) y alta (1.1 a 3 m) es más abundante en las áreas sin incendio, por lo cual es recomendable monitorear tanto su frecuencia como la supervivencia y adecuada densidad de la regeneración con el trascurso de los años.

El uso del fuego de forma controlada, a través de quemas prescritas, podría emular las características de un incendio moderado y así considerarse como una medida de mitigación del impacto negativo de los incendios forestales, de tal modo que se tienda a generar efectos positivos del fuego en la regeneración natural.

 Agradecimientos

Se agradece la colaboración del personal del APFF La Primavera y del APFF Sierra de Quila, así como al técnico forestal Luis Evelio Colín Recillas para la ejecución de este trabajo.

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The authors declare no conflict of interests.

Ana Graciela Flores Rodríguez: development of statistical analyzes, interpretation of results, structure and writing of the manuscript; José Germán Flores Garnica: interpretation of results and structure and writing of the manuscript; Diego Raymundo González Eguiarte: development of statistical analyzes and interpretation of results; Agustín Gallegos Rodríguez, Patricia Zarazúa Villaseñor and Salvaador Mena Munguía: information analysis, process and document review; Mónica Edith Lomelí Zavala and Eliceo Ruíz Guzmán: processing of field information.

 Abstract

The behavior of forest fires varies due to various factors, where the level of severity conditions the response that ecosystems will have to fire, such as the ability of natural regeneration. Not much has been studied in this regard in Mexico, which has limited restoration strategies. Therefore, a comparative analysis of the natural regeneration of trees in three height ranges (0 -0.30 m, 0.31-1.0 m and 1.1-3.0 m) was made, considering an experimental design with two factors: 1) different conditions of severity of the fire (without fire, moderate fire, extreme fire); and 2) three regions of pine-oak forests (Sierra de Quila, Bosque La Primavera and Sierra de Tapalpa). For the comparative analysis ANOVA and Tukey test were generated, based upon an experimental factorial design (region and severity). Results suggest that there is a significant difference between the conditions of severity of the fires and between the regions, for the height range of 0 to 0.30 m, with a greater regeneration in areas with moderate fires. This is highlighted, in Tapalpa where an average 160 000 ha-1 individuals are estimated. In regard to the other regeneration strata (0.31 -1.0 m and 1.1-3.0 m) no significant differences were found between the severities of fire conditions, only on the regeneration of pine. It is concluded that the occurrence of a moderate fire can lead to a higher incidence of natural regeneration.

 Key words: fire intermediate disturbance fire regime resilience vegetation response severity of forest fires Introduction

Fires are disturbance factors to which forest ecosystems are exposed year after year, throughout Mexico. In many cases they affect large areas of the national territory (Jardel et al., 2006; Gómez et al., 2013), which causes economic damage, such as loss of timber resources, as well as other of environmental kind (Rodríguez et al., 2012) among which the emissions of various gases stand out.

However, it is important to keep in mind that not all forest fires are the same and that not all ecosystems respond in the same way to this impact. For example, for fire-adapted species such as Pinus douglasiana Martínez, P. durangensis Martínez, P. oocarpa Schiede ex Schlecht. P. devoniana Lindl. (Rodríguez-Trejo and Fulé, 2003) and P. hartwegii Lindl. (Rodríguez-Trejo, 2001) this element guarantees its permanence (Madrigal et al., 2011). From this perspective, fire plays a relevant role in the dynamics of almost all forests and grassland, since it acts as an element that restarts the cycle of ecological succession (Fitch, 2006). However, this dependence is also related to the severity and frequency of fires (Alexander, 1982), which condition the processes and timing of the recovery of biological systems (Varner et al., 2009).

Likewise, it should be considered that there is a relationship between severity and the amount of organic matter (fuel) that is consumed, which in turn, can define their recovery capacity (Montorio et al., 2014). For example, high severity is associated with low levels of vegetation recovery and, therefore, with degradation factors such as high rates of erosion and alterations in the hydrological response of the soil (Neris et al., 2016).

On the other hand, if the fire is not so severe, it is beneficial for living beings (Juárez-Martínez and Rodríguez-Trejo, 2004), since it influences the biological and reproductive development and the composition and structure of the vegetation within ecosystems adapted to fire (Márquez et al., 2005).

In this way, the presence of fire can have both negative and positive impacts on forests. Within the former, it causes the death of the trees and removes the vegetation cover, which facilitates erosion, specifically during the first year after the disturbance (Bodí et al., 2012). On the other hand, among the positive impacts, some species are favored by the opening of the canopy through which sunlight enters, from the death of trees and shrubs, which benefits the growth of shade-intolerant species (Juárez-Martínez and Rodríguez-Trejo, 2004). Another positive aspect of fire is the elimination of organic matter that covers the soil, thus promoting the germination and establishment of seedlings (Márquez et al., 2005).

In some species of pines, such as P. greggii Engelm. ex Parl., P. attenuata Lemmon and P. patula Schiede ex Schlecht. & Cham. (Rodríguez-Trejo and Fulé 2003), fire promotes the opening of serotine cones and with it, the release of seeds, which promotes natural regeneration (Vega, 2003). However, this process through seed dispersal is affected by fire and is considered complex, as it depends on a large number of little-studied factors (Vega, 2003). However, there is evidence that fire can favor abundant natural regeneration, specifically in coniferous ecosystems, where it has been observed that in burned areas it is more intense than in non-burned ones (Juárez-Martínez and Rodríguez-Trejo, 2004; Pérez-Gorostiaga et al., 2009; Sánchez et al., 2014), although the establishment period can often be long (Shatford et al., 2007) or vary according to the characteristics of the forest masses (De las Heras et al., 2011).

Based on the above, the aim of this study was to determine if the level of severity of forest fires influences the natural regeneration of the pine-oak woods.

 Materials and Methods Study area

The assessment of the response of natural regeneration by degree of severity was determined in three different ecosystems of pine-oak forest, whose general aspects such as: vegetation, climate, structure, density and species composition were defined. In this way, three different conditions were considered, located in three regions (Figure 1): Bosque La Primavera (20°36'34.50" N - 103°35'57.00" W), Sierra de Quila (20°17'53.60" N - 104°2'47.24" W) and Sierra de Tapalpa (19°57'50.80" N - 103 47'0.70" W), forest regions that have been affected by forest fires of different magnitude.

Location of forest regions and fires selected for the study.

In each of these areas, the forest fires that occurred in the last five years were georeferenced, based on information provided, both directly by the personnel of the La Primavera Flora and Fauna Protection Area and the Sierra Flora and Fauna Protection Area. Quila, as with the forest fire databases of the National Forestry Commission (Conafor, 2020) and the Ministry of the Environment and Territorial Development of the Government of the State of Jalisco (Semadet, 2018).

 Severity assessment

After locating the forest fires in each of the regions, the selection of their severity condition was determined through field trips and direct observation of the state of the local vegetation, from which the following areas came out (Figure 2):

Fire-free areas. Sites where no forest fires have been verified or where more than five years have passed since the last event and the structure of the forest has already been re-established.

Area with moderate fire. Forests in which the fire occurred during a rainy season prior to data collection and where the fire did not fully affect the structure of the forest; a foreshortening (height of the fire mark on the stem) is observed below half the total height of the tree and the crown may show partial damage.

Area with extreme fire. Places where the fire was present during a rainy season before data collection and almost completely destroyed the structure and composition of the forest; here the foreshortening exceeds half the total height of the tree and the crown is partially or totally damaged.

Pine-oak forest ecosystems with the three fire severity conditions. A = No fire; B = Moderate fire; C = Extreme fire.

Experimental design

A factorial experimental design was used, composed of two factors: 1) Regions (Bosque La Primavera, Sierra de Quila and Tapalpa); and 2) Conditions (no fire, moderate fire and extreme fire), which gave a total of nine treatments, of which three replications (sites) were considered, which were randomly chosen within each of the severity conditions for each region, which resulted in 27 sampling sites.

 Site assessment

In each of the 27 sites, a tree inventory was carried out (counting of individuals and taking mensuration data), both of the standing trees and of the regeneration. Thus, a 400 m2 circular sampling unit was used, in which the following data were taken from the adult specimens (DN > 7.5cm): total height, with a Laser hypsometer (Forestry Pro Niko 8381); normal diameter and cup diameter, with a diameter tape (Forestry Suppliers Inc. 283d); burn height, with a tape measure (Urrea 1599LSW); percentage of crown burned, determined with the visually estimated delimitation of the crown area with regressive death, to which a percentage was assigned.

Within each sampling site, smaller circles were also located where the regeneration of the trees was counted and measured in three different height intervals as follows: a) the immediate regeneration after the fire, for which the emergent individuals with heights less than 0.30 m, which were counted and measured in three sub-sites of 5 m2 oriented at 0°, 120° and 240° and 5.64 m from the center; b) regeneration with a height of 0.31 m to 1.0 m that was measured in a 100 m2 circle; and c) regeneration with more years of life, with heights of 1.1 m to 3.0 m in an area of 200 m2 (Figure 3).

Sampling site form for data collection: a) regeneration from 0 to 0.30 m (5 m<sup>2</sup>); b) 0.31 to 1.0 m regeneration (100 m<sup>2</sup>); c) 1.1 to 3.0 m regeneration (200 m<sup>2</sup>) (<xref ref-type="bibr" rid="B11">Flores <italic>et al.,</italic> 2019</xref>).

Data analysis

The field information was arranged in a database in an organized and systematic way for its evaluation, and an analysis of variance (p = 0.05) was carried out to determine the existence of significant differences between the treatments and a Tukey test (p = 0.05). This analysis was done separately for each of the regeneration height intervals, using the statistical program InfoStat (Balzarini et al., 2008).

 Results Regeneration from 0 to 0.30 m

The highest number of pine regeneration of height less than 0.30 m was counted in Tapalpa region, and the presence of seedlings was recorded in the three evaluated (no fire, moderate and extreme fire), and the highest number of individuals (160 000 seedlings on average per ha-1) in the moderate fire area. In La Primavera Forest, 22 806 individuals were calculated on average per ha-1 for the moderate fire area and 20 393 for the extreme fire area, and none in the area without fire. Finally, in Sierra de Quila, only 12 061 individuals were estimated on average per ha-1 in the area of moderate fires (Figure 4).

Comparison of the number of pine individuals from 0 to .30 m, by region and by condition. Sin incendio = No fire; Incendio moderado = Moderate fire; Incendio extremo = Extreme fire; Regeneración = Regeneration; Individuos promedio por ha = Average individuals per hectare.

On the other hand, oak regeneration for this height range, was non-existent. The analysis of variance showed a significant difference, both for the region and for the condition and the interaction region by condition, (p <0.05) which indicates a very low degree of error (Table 1).

Analysis of Variance of the factors and their relations with the 0 to 0.30 m pine individuals.
Origin of the variations Sum of squares Degrees of freedom Mean square F p-value
Model 183 313.44 8 22 914.18 37.34 <0.0001
Region 78 834.38 2 39 417.19 64.24 <0.0001
Condition 48 848.06 2 24 424.03 39.80 <0.0001
Region*Condition 55 631.00 4 13 907.75 22.67 <0.0001
Error 44 179.59 72 613.61

The results of the Tukey test indicate that eight of the nine treatments are not statistically different and that there is only a significant difference between the fire severity conditions and between the sampling regions for the Tapalpa region, with the moderate fire condition (Figure 5).

Average pine regeneration ranges with heights from 0 to 0.30 m, in the three different regions and severity conditions. SI = No fire; IE = Extreme fire; IM = Moderate fire; BP = La Primavera Forest; SQ = Sierra de Quila; TP = Tapalpa. Means with different letters are significantly different (p <0.05).

When analyzing each one of the regions separately, a significant difference (p <0.05) is observed between the number of pine individuals from the areas without fire and extreme fire, compared with the areas with moderate fire, in which the greater number of regenerating individuals. However, for the La Primavera Forest, the trend is a little different, since there is no significant difference between the presence of pine trees of small heights between the areas of extreme fire and those of moderate fire; however, a significant difference was confirmed in the areas without fire, where regeneration was less abundant (Figure 6).

Mean ranges by region of pine regeneration with heights from 0 to 0.30 m, in the three severity conditions. SI = No fire; IE = Extreme fire; IM = Moderate fire. Means with different letters are significantly different (p <0.05).

Regeneration from 0.31 to 1 m

In this category, regeneration was not as abundant as that of smaller heights; there the maximum average density was 167 individuals per ha-1 corresponding to the fire-free area of La Primavera Forest, followed by an average of 67 individuals per ha-1 for the Tapalpa fire-free area. On the other hand, the extreme fire areas of La Primavera Forest and Tapalpa, the moderate fire area in Tapalpa and the area without fire in Sierra de Quila, did not record the presence of any pine individual regenerating in this height range (Figure 7).

Comparison of the number of pine and oak individuals from 0.31 to 1 m, by region and condition. Sin incendio = No fire; Incendio moderado = Moderate fire; Incendio extremo = Extreme fire; Regeneración de pino= Regeneration of pine; Regeneración de encino Regeneration of oak; Individuos promedio por ha = Average individuals per hectare.

The regeneration of oak in this group was more numerous than that of pine, and in the Tapalpa region in the area without fire damage in particular, the highest amount was found, with an average of 400 individuals per ha-1. However, for the La Primavera Forest and Sierra de Quila in the areas without fire, no individual oak regeneration was recorded (Figure 7).

Despite verifying a greater number of regenerating pine individuals with heights from 0.31 m to 1 m, in the areas without fire, both for the La Primavera Forest and for Tapalpa, the statistical analyzes did not show significant differences between the severity conditions of fire, nor between the study regions, only in regard to pine regeneration. Therefore, statistical analyzes were performed and including thenoak regeneration from the sampling sites. Nor was a significant difference revealed between regeneration and the different conditions affected by fire (p> 0.05) (Table 2).

Analysis of Variance of the factors and their relation with the 0.31 to 1 m pine and oak individuals.
Origin of the variations Sum of squares Degrees of freedom Mean square F p-value
Model 432 556.07 8 54 069.51 0.58 0.7807
Condition 72 133.63 2 36 066.81 0.39 0.6844
Region 183 111.19 2 91 555.59 0.98 0.3933
Region*Condition 177 311.26 4 44 327.81 0.48 0.7528
Error 1 675 868.00 18 93 103.78

Regeneration from 1.1 to 3.0 m

The regeneration of the tallest pine was the scarcest in all regions and in all conditions, with a maximum of 17 pine individuals on average per hectare, only recorded for the area without fire in Tapalpa and extreme fire in Sierra de Quila (Figure 8).

Comparison of the number of 1.1 to 3 m pine individuals by region and condition. Sin incendio = No fire; Incendio moderado = Moderate fire; Incendio extremo = Extreme fire; Regeneración de 1.1 a 3 m (Pino) = Regeneration of 1.1 to 3 m pine individuals; Individuos promedio por ha = Average individuals per hectare.

Regarding the statistical analysis related to regeneration with heights of 1.1 to 3 m, no significant differences were found between the fire severity conditions, only referring to the regeneration of pine in all regions. However, when considering both pine and oak regeneration, a significant difference was observed in the presence of young individuals in the 1.1 to 3 m stratum, both for the conditions and for the regions. Showing the value of p <0.05, which indicates an acceptable degree of error (Table 3).

Analysis of Variance of the factors and their relationship with pine and oak individuals from 1.1 to 3 m.
Origin of variations Sum of squares Degrees of freedom Mean square F p-value
Model 492 407.41 8 61 550.93 8.21 0.0001
Condition 115 740.74 2 57 870.37 7.72 0.0038
Region 130 185.19 2 65 092.59 8.68 0.0023
Region*Condition 246 481.48 4 61 620.37 8.22 0.0006
Error 135 000.00 18 7 500.00

However, Tukey's test indicates that this difference only corresponds to the Tapalpa region and in the area without fire (Figure 9), where 433 individuals ha-1 were estimated on average.

Mean ranges by region of pine regeneration with heights from 1.1 m to 3.0 m, in the three severity conditions. SI = No fire; IE = Extreme fire; IM = Moderate fire; BP = La Primavera Forest; SQ = Sierra de Quila; TP = Tapalpa. Means with different letters are significantly different (p <0.05).

Discussion

In regard to the regeneration of lower height (from 0 to 0.30 m), a high rate of individuals was observed in areas with moderate impact of forest fires, which was also recorded by Juárez-Martínez and Rodríguez-Trejo (2004) who determined in burned areas of the greater Oaxaca regeneration of Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl., than in those not burned. This may be related to the considerable decrease in the layer of litter and accumulated fermentation in the forest floor. Although this aspect was not evaluated in this work, the soil cover was very evident in the Sierra de Quila region where the layer of litter and fermentation in the areas not affected by fires exceeded 20 cm in depth in some areas and in where no regenerating individual of any height was recorded. While in the areas where a moderate fire occurred, the litter layer did not exceed 5 cm, which allowed the emerging plants to grow and fixate on the ground (Figure 10), which opens the possibility of continuing the study regarding to the evaluation of the environmental variables affected by the fire that may be influencing the process.

Depth of the soil cover layer in <italic>Sierra de Quila</italic>. At left, the area without fire. To the right, the area with moderate fire, where a young pine shoot can be observed.

The relationship of ground cover (litter layer and fermentation), with the natural regeneration of pine after forest fires has been seen in species such as Pinus pinaster Ait. and is related to the initial density and survival of the specimens, together with other factors such as the stony ground and erosion (Madrigal et al., 2005). In addition, although forest fuels protect the substrate, it is essential that the layer that covers the forest floor is reduced to allow the seeds to come into direct contact with the soil and the vegetation to develop (Flores and Moreno, 2005; Márquez et al., 2005).

On the other hand, this increase in pine regeneration after a moderate fire can be attributed, simply, to the release of seeds, because high temperatures dehydrate the tissues of the cones and favor their release, as it happens with Pinus halepensis Mill. (Barbero et al, 1987), P. banksia Lamb. (Chandler et al, 1983) and P. brutia Ten. (Lotan, 1975). Likewise, the germination rates of species such as Pinus sylvestris L. and P. pinaster are not affected by the temperature caused by forest fires (Reyes and Casals, 2000).

On the other hand, the difference between the establishment of the small regeneration (0 to 0.30 m), which was very abundant, compared to that of the larger regeneration (from 0.31 to 1 m and 1.1 to 3 m) is very noticeable. This can be explained by the frequency of fires, since if a fire occurs every two to three years in the same place, it can affect the regeneration already established, and perhaps it favors the emergence of new seedlings, but it eliminates what was already present previously, which does not allow continuity to the forest growth cycle. However, if the frequency of fires is longer, there would be enough time for the establishment of regeneration and its survival. An example of this, in Mexican ecosystems, is the ecological park of Chipinque (state of Nuevo León), where a canopy coverage of 100 % and an overlapping of canopies have been observed in oak and pine forests after 12 years of a fire (Alanís-Rodríguez et al., 2011). On the other hand, in the state of Jalisco, specifically in the La Primavera Forest, some areas affected by fires after five years show a successful regeneration of Pinus oocarpa, a species that shows adaptations to the frequent impact of fire (Sánchez et al., 2014).

Therefore, for future work it is important to consider, in addition to the immediate regeneration after a fire, the survival of this regeneration over time and the frequency with which the fires impact the ecosystem.

 Conclusions

The occurrence of moderate fires favors a higher incidence of small natural regeneration (0 to 0.30 m) of pine in the three study areas.

The presence of medium (0.31 to 1.0 m) and high (1.1 to 3 m) regeneration was more abundant in areas without fire, for which it is advisable to monitor both the frequency of fires and the survival and adequate density of regeneration with over the years.

The use of fire in a controlled way, through prescribed burns, could emulate the characteristics of a moderate fire and thus be considered as a mitigation measure for the negative impact of forest fires, in such a way that it tends to generate positive effects of fire. in natural regeneration.

 Acknowledgements

The authors are grateful to the staff of the APFF La Primavera and the APFF Sierra de Quila, as well as to the forest technician Luis Evelio Colín Recillas for their kind contribution in this work.