remcf Revista mexicana de ciencias forestales Rev. mex. de cienc. forestales 2007-1132 Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias 10.29298/rmcf.v8i48.188 Artículo Frutos y semillas de Bursera simplex Rzed. & Calderón en diferentes sitios y estructura arbórea Luna Cedeño Jesús Jonathan 1 Rodríguez Ortiz Gerardo 1 * Enríquez del Valle José Raymundo 1 Ruíz Luna Judith 1 García Aguilar Juan Ángel 1 Campos Ángeles Gisela Virginia 1 Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca. México Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca Mexico Autor por correspondencia; correo-e:grodriguez.itvo@yahoo.com

Los autores declaran la inexistencia de conflictos de interés en el desarrollo de la presente investigación.

Jesús Jonathan Luna Cedeño: muestreo en campo; Gerardo Rodríguez Ortiz y J. Ángel García Aguilar: análisis estadístico de datos; José Raymundo Enríquez del Valle, Judith Ruíz Luna y Gisela V. Campos Ángeles: análisis de laboratorio.

 Jul-Aug 2018 9 48 92 114 02 01 2018 30 05 2018 Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons Abstract:

The territory of Oaxaca State has the greatest biodiversity in Mexico; the most abundant vegetation is the low deciduous forest with Bursera species of economic and biological importance. In the present study, the structural composition and phenotype of Bursera simplex seed trees and the characteristics of the site in which they grow were evaluated; their production of fruits and seeds were described according to the tree from which they were harvested. During 2015, a sampling of 23 sample units was conducted towards the best phenotypes with high production of fruits and seeds and their inventory was made. The data were analyzed through structural indexes and analysis of variance to compare the production of fruits and seeds, in relation to the tree from which they were taken, as well as the characteristics of the site, altitude, slope and position of the place where the specimens grew. Those of greater size are associated with slopes ≤ 25 % and altitudes ≤ 1 278 m, where they produce 29 259 seeds kg -1 .The population structure is of irregular type, with important densities of Bursera simplex associated with the western exposure; the forest value index, the importance value index and the complexity index affect the morphological characteristics of fruits and seeds.

 Key words: Altitude Bursera simplex Rzed. & Calderón orientation Oaxaca slope structural indexes Resumen:

El territorio del estado de Oaxaca reúne la mayor biodiversidad de México; la vegetación más abundante es la selva baja caducifolia con especies de Bursera de importancia económica y biológica. En el presente estudio se evaluó la composición estructural y el fenotipo de árboles semilleros de Bursera simplex y las características del sitio en que crecen; su producción de frutos y de semillas se describió en función del individuo del cual se recolectaron. Durante 2015, se realizó un muestreo dirigido de 23 unidades muestrales hacia los mejores fenotipos con alta producción de frutos y semillas, ademas se hizo su inventario. Los datos se analizaron mediante índices estructurales y análisis de varianza para comparar la producción de frutos y semillas, en relación al árbol del que se obtuvieron, así como las características del sitio, altitud, pendiente y posición del lugar en el que crecieron los ejemplares. Los de tamaño mayor se asocian a pendientes ≤ 25 % y altitudes ≤ 1 278 m, donde producen 29 259 semillas kg-1. La estructura poblacional es de tipo irregular, con importantes densidades de Bursera simplex asociadas a la exposición oeste; el índice de valor forestal, el índice de valor de importancia y el índice de complejidad afectan las características morfológicas de frutos y semillas.

 Palabras clave: Altitud Bursera simplex Rzed. & Calderón exposición índices estructurales Oaxaca pendiente Introducción

En México existe la mayoría de los tipos de vegetación registrados a nivel mundial, además de una amplia gama de climas, mismos que condicionan los procesos de formación del suelo, así como la diversidad e interacción entre las especies (Villaseñor, 2003; Hernández et al., 2011; Dzib-Castillo et al., 2014).

El estado de Oaxaca reúne la mayor biodiversidad, y en gran parte de su territorio predomina el tipo de vegetación de selva baja caducifolia (SBC) (López et al., 2005); estos ecosistemas están siendo modificados, principalmente, por actividades antrópicas que afectan a las poblaciones de Bursera spp., las cuales son importantes en el ámbito biológico y económico, al ser utilizadas como materia prima para la obtención de resinas aromáticas, aceites esenciales y para la elaboración de artesanías.

Los recursos naturales: suelo, agua, flora y fauna no son aprovechados de manera sustentable en muchas partes del país. En el caso particular de la selva baja espinosa y de especies de Bursera, en particular, sus poblaciones están disminuyendo, pues la regeneración natural mediante semillas no contrarresta los niveles de aprovechamiento. Se ha documentado que los árboles de Bursera simplex Rzed. & Calderón tienen porcentajes elevados de semillas vanas, condición generada por posibles cruzamientos con B. biflora Rzed. & Calderón; a esto hay que agregar la reducción notable del número de árboles en etapa reproductiva, lo que induce a la endogamia, que repercute negativamente en las plantas al reducir su viabilidad (Cuevas y Abarca, 2006; Rzedowski y Calderón, 2006; Nora et al., 2011).

Bursera simplex es endémica de Oaxaca, se distribuye únicamente en la porción media de la cuenca del río Tehuantepec (Rzedowski y Calderón, 2006); donde es un componente importante del bosque tropical caducifolio y se le utiliza, cotidianamente, para extraer resina aromática con fines ceremoniales. Tiene potencial para otros usos, a partir de los hallazgos de Gigliarelli et al. (2015) quienes identificaron su contenido de ácido morólico y 3-epi-lupeol, esqueletos de lupano y olaneano r, que de acuerdo con Cano (2013) son componentes utilizados como antitumorales, antiinflamatorios, antiVIH, antimicrobianos, hepa y cardioprotectores, analgésicos, antimicóticos, antiquimiopreventivos, entre otros.

La diversidad estructural de las comunidades vegetales es uno de sus aspectos más relevantes, al estar relacionada con el hábitat de diversos animales y plantas; de igual manera lo está con la estabilidad frente a distintos factores bióticos y abióticos, así como con los beneficios directos (productos) e indirectos (fijación de carbono, paisaje, protección del suelo, entre otras) (Del Río et al., 2003). Por ello, es importante conocer la estructura del ecosistema, que está influenciada, principalmente, por el tipo, número, ordenamiento espacial y temporal de los elementos que lo constituyen (Corral et al., 2005; Ledo et al., 2012), los cuales se pueden medir mediante índices estructurales y variables morfológicas (diámetro, altura, área basal, densidad). La relación de tamaños entre los árboles es importante, debido a que las especies mostrarán diferencias morfológicas que dan lugar a contrastes estructurales (Castellanos et al., 2008; Jiménez et al., 2009).

La variabilidad morfológica de los árboles resulta de diferencias intraespecíficas, pero también al efecto de factores biológicos y físicos, mismos que tienen una estrecha correlación con la reproducción debido a que cualquier factor ambiental que influya en el crecimiento lo hará, de igual manera, con el desempeño reproductivo (Enríquez et al., 2004).

Además, las semillas en una especie pueden variar en tamaño entre individuos y poblaciones, por diferencias genéticas o por diferencias en la historia de vida de cada planta. Desde este punto de vista, Alba y Márquez (2006) mencionan que el potencial de producción de semillas de un taxon forestal está influenciado por las condiciones ambientales de un sitio determinado, así como por sus características fenotípicas, las cuales permiten evaluar y ponderar el potencial para su manejo; o bien, seleccionar individuos sobresalientes dentro de una población determinada (Balcorta y Vargas, 2004; Cerón y Sahagún, 2005); cuando se pretende propagar una especie arbórea con fines de reforestación, es importante manejar criterios rigurosos de la selección de los árboles en los que se colectarán semillas, ya que de ello depende que en la siguiente generación de individuos se logre ganancia genética (Vallejos et al., 2010). Por lo anterior, el objetivo del presente estudio consistió en evaluar el efecto de la estructura arbórea y variables de sitio sobre el peso y características morfológicas de los frutos y semillas de Bursera simplex.

 Materiales y Métodos Área de estudio

El estudio se llevó a cabo durante 2016 en Santa María Zoquitlán, municipio del mismo nombre, una comunidad de los Valles Centrales de Oaxaca, ubicada a 16°34’ N y 96°21’ O, a una altitud media de 1 080 m. La vegetación predominante donde se distribuye B. simplex es la selva baja caducifolia, especie endémica de la cuenca del Río Tehuantepec; los géneros que comparten el hábitat son Cephalocereus, Cercidium, Lysiloma, Ceiba, Neobuxbaumi, Escontria, Acacia, Beaucarnea, entre otras. El clima predominante es el BSo(h')w” (w) i´g (Acosta et al., 2003).

 Método de muestreo y registro de datos

Se realizaron muestreos dirigidos con la finalidad de identificar árboles de la especie de interés con características fenotípicas sobresalientes, de apariencia sana y que además presentaran frutos, este último fue el principal criterio para su selección. Durante octubre-diciembre de 2015 se lograron reconocer 27 árboles en el paraje denominado El Paredón, ubicados en un intervalo altitudinal de 1 078-1 406 m; los individuos se identificaron con números progresivos y fueron tomados como punto central de referencia para establecer 23 unidades muestrales (UM) de 100 m2.

En cada sitio de muestreo, se contabilizaron todas los taxa presentes y con el apoyo de una cinta métrica Fiber-glass de 1.52 m y una cinta métrica de 5 m (marca Cadena modelo MGA5020) se midieron y registraron las variables morfológicas: diámetro al pie (DP, cm), altura total (AT, m) y diámetro de copa (DC, m) con el que se calculó el área de copa (AC= 1/4 × πDC2, m2).

En las unidades muestrales establecidas con un GPS Garmin Drive TM, se otuvieron las variables del sitio:exposición, altitud (m) y pendiente (%) con un clinómetro Suunto Finland Pm5/360pc.

De cada uno de los ejemplares de Bursera seleccionados se recolectó parte de los frutos que presentaban, los cuales se introdujeron en bolsas de papel y se trasladaron a las instalaciones del Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca (ITVO).

Se tomó una muestra aleatoria de 50 frutos de cada árbol, a los que se les midió con un vernier Pretul de 0.1 cm de precisión, su diámetro polar (Dp, mm) y su diámetro ecuatorial (DE, mm); se calculó el coeficiente de forma (CF=DE/Dp) y se pesaron (g) de manera individual con una balanza analítica Ohaus Adventurer™ con capacidad máxima de 210 g y precisión de 0.1 g, para obtener el número de frutos kg-1. Posteriormente, para su secado se colocaron bajo radiación solar durante cuatro días; paso seguido, se separó la semilla de los tejidos del fruto, para después medir su diámetro polar y ecuatorial; por último, se les pesó para obtener el número de semillas kg-1.

Con los datos de las variables morfológicas se calcularon índices estructurales y se realizaron histogramas de frecuencia, para ello se utilizaron categorías diamétricas comerciales de 5 cm y categorías de altura a intervalos ≤1.5, 1.5 - 3, 3.1 - 4.5, 4.6 - 6 y >6 (en metros). Se determinaron tres índices de valoración estructural (Zarco et al., 2010; Santiago, 2013):

I V I = D R r + D r + F r

I V F = D P r + A r + A C r

I C = s d b h A

Donde:

IVI = Índice de valor de importancia

DMr = Dominancia relativa o área basal relativa (ABr)

Dr = Densidad relativa

Fr = Frecuencia relativa

IVF = Índice de valor forestal

DPr = Diámetro al pie relativo (cm)

Ar = Altura relativa (m)

ACr = Área de copa relativa (m2)

IC = Índice de complejidad

s = Número de especies

d = Densidad de árboles mayores a 2.5 cm de DP

b = Área basal (m2)

h = Altura (m) de los tres árboles dominantes

A= Área de la muestra (m2)

 Manejo y análisis de datos

En los datos de frutos, semillas y árboles se verificaron los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas, mediante las pruebas de Shapiro-Wilk y Bartlett. Las variables que los cumplieron se sometieron a un análisis de varianza con un diseño completamente aleatorizado y se realizaron comparaciones de medias aplicando la prueba de Duncan (α = 0.05), en la que se usó como variable clasificatoria el árbol de procedencia, la exposición, altitud y pendiente; para las dos últimas se formaron tres categorías de manera individual.

Para la rutina de análisis se empleó el programa de cómputo SAS (2004), con el procedimiento GLM. En el caso de las variables que no cumplieron con los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas, se analizaron mediante la prueba de Kruskal Wallis con el procedimiento NPAR1WAY Wilcoxon, en el paquete estadístico SAS (SAS, 2004).

 Resultados y Discusión Estructura vertical y horizontal

Las diferencias de tamaño de árboles de una misma especie ubicados en sitios de exposición diferente se pueden atribuir a que la magnitud de crecimiento es función de las potencialidades definidas por el genotipo, el ambiente y la interacción de ambas. Ramírez y Rodríguez (2004) comentan que la diferencia del crecimiento de los árboles se atribuye a que en el hemisferio norte la exposición sur es la que recibe mayor cantidad de radiación solar. En este sentido, Ortiz-Pulido y Pavón (2010) indican que la exposición del sitio y la cantidad de radiación solar incidente influye en la diferenciación sexual de los individuos de Bursera, ya que los árboles en sitios orientados al este corresponden con más frecuencia al sexo masculino, y en los grupos orientados al oeste al sexo femenino.

Sánchez y López-Mata (2003) definen a la altitud como un factor físico que influye sobre las condiciones climáticas, a través de variables como la temperatura y la precipitación, que tienen, a su vez, un efecto directo sobre el crecimiento vegetal y están correlacionadas de forma específica en cada sitio. Martínez et al. (2013) mencionan que se han determinado relaciones entre el crecimiento de coníferas y los factores de profundidad de suelo, altitud, pendiente y exposición. Rubio et al. (2011), al estudiar la vegetación de Quercus, atribuyeron las diferencias observadas al estado sucesional vegetal y a que las especies sucesionales tempranas producen semillas más pequeñas.

Las alturas máximas en las unidades muéstrales (UM) fueron de 6.60 m; con fines descriptivos de la vegetación, se identificaron dos estratos: inferior y superior. El estrato inferior está constituido, principalmente, por individuos ≤1.5 m, reunidos, en su mayoría, en la exposición oeste (1 057 árboles ha-1) y 326 individuos ha-1 mayores a 1.5 m. En los sitios ubicados en la exposición suroeste, se contabilizó la menor densidad de ejemplares arbóreos en el estrato inferior (209 individuos ha-1). Los individuos de B. simplex conforman el estrato superior, con alturas ≥ 2 m (Figura 1a).

Frecuencia de individuos de acuerdo con sus categorías de altura (a) y diámetro (b) en diferentes exposiciones.

Gutiérrez et al. (2011), en la vegetación de selva baja caducifolia de tres localidades del estado de Yucatán, registraron datos similares, mismos que obtuvieron de agrupaciones con individuos de 1.5 a 4.4 m. Dzib-Castillo et al. (2014), al referirse a la vegetación en las comunidades de Pomuch y San José Carpizo en Campeche, calcularon alturas de 6.3 m en selva baja caducifolia y diámetros de 6.9 cm. En una selva baja caducifolia de Xmatkuil, Yucatán, Gutiérrez y Zamora (2012) midieron individuos de 4 a 12 m de altura y Castillo et al. (2007) describieron tres estratos arbóreos de 1 a 7 m en la vegetación del estado de Veracruz.

En el presente trabajo, en la estructura horizontal se cuantificó una mayor densidad de individuos con diámetros < 2.5 cm en todas las exposiciones, seguidos de los diámetros superiores a 2.5 e inferiores a 7.5 cm, muy relacionadas con las alturas que fueron más pronunciadas en la exposición oeste (Figura 1b); esto se explica por la frecuencia de individuos con diámetros superiores, que disminuye a medida que alcanzan dimensiones más grandes, lo que supone que siempre las clases de diámetro menores serán más abundantes.

Los índices estructurales (IVI, IVF, IC) mostraron diferencias estadísticas significativas (p≤ 0.0001), en su efecto sobre los rasgos morfológicos de los frutos (Cuadro 1). Dichas diferencias se deben, principalmente, a que la estructura está determinada por características morfológicas de los árboles situados en una zona específica, así como por la densidad y la competencia, lo cual implica relaciones dinámicas entre individuos para competir por nutriments o para obtener mejor desarrollo de sus estructuras. Por ello, no siempre una mayor complejidad representará la estabilidad más alta del ecosistema; además, el arreglo espacial de los individuos determina la morfología particular de la planta (Del Río et al., 2003; Perreta y Vegetti, 2005). Alvis (2009) y Zarco et al. (2010) indican que el IVI revela el peso ecológico de una especie dentro de una población.

Variables morfológicas de fruto-semilla en relación a los índices estructurales<italic>.</italic>
Índice Variable
Peso fruto (g) Cf fruto Frutos kg -1 Peso semilla (g) CF semilla Semilla kg -1
IVF 673.04** 585.16** 637.04** 656.56** 259.56** 256.56**
IVI 695.86** 690.44** 695.86** 802.1** 282.65** 802.1**
IC 644.34** 588.37** 644.34** 650.17** 241.52** 650.17**

IVF = Índice de Valor Forestal; IVI = Índice de Valor de Importancia; IC = Índice de Complejidad; CF = Coeficiente de Forma; ** Altamente significativos (Duncan, 0.05).

 Características de frutos y semillas

Los frutos y semillas recolectados de 27 árboles de Bursera simplex presentaron diferencias estadísticas significativas en el peso, coeficiente de forma (CF) y en el número de semillas kg-1 (p ≤ 0.0001) en función del árbol de procedencia. La mayor heterogeneidad (CV >65 %) se estimó para el peso de la semilla y número de semillas kg-1; la menor variación se registró para el CF del fruto y el CF de las semillas (CV=7.42 y 13.36 %, respectivamente) (Cuadro 2).

Resumen del análisis de varianza de variables morfológicas de frutos y semillas de <italic>Bursera simplex</italic> Rzed. & Calderón.
Variable Fuente de variación Grados de libertad Cuadrados medios Coeficiente de variación (%) Desviación estándar
Peso del fruto Árbol 26 0.209** 18.72 0.05
Rep 49 0.014**
Error 1 274 0.003
Total 1 349
Coeficiente de forma del fruto Árbol 26 0.181** 7.92 0.05
Rep 49 0.008ns
Error 1 274 0.003
Total 1 349
Peso de la semilla Árbol 26 0.009** 65.13 0.03
Rep 49 0.001**
Error 1 274 0.0009
Total 1 349
Coeficiente de forma de la semilla Árbol 26 0.129** 13.36 0.09
Rep 49 0.008ns
Error 1 274 0.008
Total 1 349
Número de frutos (kg-1) Árbol 26 40062159 20.55 724.24
Rep 49 2527007
Error 1 274 524537
Total 1 349
Número de semillas kg-1 Árbol 26 1955037863** 22.21 5354.54
Rep 49 103220988**
Error 1 274 28671108
Total 1 349

Rep = Repetición; **Altamente significativos (Duncan, 0.05).

Del árbol 5 se seleccionaron los frutos de tamaño y peso superior (0.42±0.09 g), por lo que la cantidad de frutos kg-1 es baja (2456±571.46); dichas magnitudes fueron significativamente diferentes (Duncan, 0.05) a los tamaños y pesos de los frutos de los árboles 3, 9 y 16, que pesaron 0.18±0.03 g; y la cantidad de frutos kg-1 fue de 5 743.7±1 138.21, 5 566±998.51 y 5 743.7±1 138.21, respectivamente.

Dada la relación diámetro ecuatorial - diámetro polar, el CF en fruto de los árboles 1, 15, 19 y 23 fue superior (0.81±0.06 cm) al igual que en el árbol 10 (0.81±0.05 cm); esto implica frutos de forma casi esférica.

El mayor CF en las semillas se obtuvo en los frutos del árbol 25 (0.79±0.01 cm), que fue estadísticamente diferente (p = 0.0001). El individuo 21 presentó las semillas de mayor peso (0.08±0.13), que producen 16 179±5 036 semillas kg-1, mientras que las del árbol 3 fueron más pequeñas, por lo que se tienen 35 489±10 209 semillas kg-1 (Cuadro 3).

Frutos-semillas de 27 árboles de <italic>Bursera simplex</italic> Rzed. & Calderón de Santa María Zoquitlán, Oaxaca.
Árbol Variable y significancia
Peso de fruto (g) (0.0001) Coeficiente de forma de fruto (cm) (0.0001) Frutos kg -1 (0.0001) Peso de semilla (g) (0.0001) Coeficiente de forma de semilla (0.0001) Semillas kg -1 (0.0001)
1 0.30±0.05 d 0.81±0.06 a 3 439.3±791.20 c 0.03±0.007 ghi 0.74±0.12 abc 29 328±6 694 c
2 0.25±0.05 e 0.70±0.06 e 4 142.4±991.18 b 0.04±0.008 defgh 0.70±0.09 bcd 22 318± 4 441 ghi
3 0.18±0.03 f 0.78±0.07 bc 5 743.7±1138.21 a 0.03±0.030 ghi 0.68±0.07 ghi 35 489±10 209 a
4 0.30±0.05 d 0.68±0.04 ef 3 438.4±704.60 c 0.03±0.006 hi 0.67±0.09 ghi 32 712±7 347 b
5 0.42±0.09 a 0.77±0.04 cd 2 456.0±571.46 e 0.06±0.010 bc 0.75±0.08 abc 17 283±4 157 klm
6 0.35±0.06 c 0.76±0.05 cd 2 878.1±544.05 d 0.05±0.070 bcde 0.76±0.08 abc 22 065± 5 000 hi
7 0.38±0.06 b 0.64±0.06 g 2 678.6±539.12 de 0.04±0.009 defgh 0.68±0.13 fgh 22 585±5 521 ghi
8 0.30±0.05 d 0.80±0.06 ab 3 430.5±821.21 c 0.03±0.005 fghi 0.72±0.08 cdef 25 476±3 648 ef
9 0.18±0.03 f 0.69±0.09 e 5 566.4±998.51 a 0.02±0.005 i 0.63±0.08 jkl 36 983±7 395 a
10 0.40±0.04 ab 0.81±0.05a 2 512.8±292.90 e 0.03±0.007 fghi 0.73±0.09 bcde 26 947±5 694 ed
11 0.29±0.07 d 0.75±0.05 d 3 615.2±1003.62 c 0.03±0.007 hi 0.69±0.09 efg 32 719±6 556 b
12 0.32±0.08 d 0.66±0.04 fg 3 279.4±757.19 c 0.03±0.006 ghi 0.64±0.09 hijk 28 658±5 709 cd
13 0.30±0.05 d 0.68±0.05 ef 3 427.7±686.91 c 0.04±0.005 fghi 0.69±0.09 efgh 24 671±3 465 fg
14 0.40±0.05 ab 0.80±0.06 ab 2 492.5±376.73 e 0.04±0.009 efgh 0.74±0.06 bc 23 198±5 262 gh
15 0.30±0.05 d 0.81±0.06 a 3 438.4±704.60 c 0.03±0.005 ghi 0.73±0.09 bcde 28 966±5 515 cd
16 0.18±0.03 f 0.78±0.07 bc 5 743.7±1138.21 a 0.07±0.010 b 0.66±0.07 ghij 14 964±4 020 m
17 0.30±0.05 d 0.80±0.06 ab 3 430.5±821.21 c 0.03±0.005 hi 0.72±0.07 cde 31 849±4 752 b
18 0.25±0.05 e 0.70±0.06 e 4 142.4±991.18 c 0.06±0.010 bc 0.63±0.08 ijk 17 046±4 198 lm
19 0.30±0.05 d 0.81±0.06 a 3 438.4±704.60 c 0.06±0.006 bcd 0.61±0.08 kl 16 790±2 022 lm
20 0.30±0.05 d 0.68±0.04 ef 3 438.4±704.60 c 0.04±0.010 cdefg 0.59 ±0.08 l 22 709±6 809 ghi
21 0.35±0.06 c 0.76±0.05 cd 2 887.1±544.05 d 0.08±0.13 a 0.67±0.08 ghi 16 179±5 036 lm
22 0.30±0.05 d 0.80±0.06 ab 3 430.5±821.21 c 0.04±0.007 defgh 0.72±0.08 cdef 21 982±3 572 hi
23 0.30±0.05 d 0.81±0.06 a 3 439.3±791.20 c 0.05±0.02 bcde 0.67±0.09 ghi 19 385±5 940 jk
24 0.30±0.05 d 0.80±0.06 ab 3 430.5±821.21 c 0.06±0.001 bcd 0.69±0.09 defg 17 512±4 748 kl
25 0.32±0.08 d 0.66±0.04 fg 3 279.4±757.19 c 0.04±0.008 defgh 0.79±0.01 a 22 127±4 279 hi
26 0.30±0.05 d 0.68±0.05 ef 3 427.7±686.91 c 0.05±0.02 bcde 0.76±0.09 abc 19 538±8 972 jk
27 0.40±0.05 ab 0.80±0.06 ab 2 492.5± 376.73 e 0.05±0.01 cdef 0.77±0.08 ab 20 606±5 160 ij

Media acompañada±desviación estándar. Letras distintas en columnas representan diferencias estadísticas significativas (Duncan, 0.05).

Posiblemente, las variaciones morfológicas en frutos y semillas de los diferentes árboles resultan del tipo de reproducción propia de Bursera simplex, ya que su condición dioica promueve la polinización cruzada, y, por lo tanto, mayor diversidad en la descendencia (Edwards y Sharitz 2000; Enríquez et al., 2004; Rzedowski y Calderón 2006; Magallán et al., 2009). La variabilidad morfológica observada en frutos y semillas podría tener un notable componente genético además del ambiental (Gómez et al., 2010).

Guzmán y Cruz (2014) refieren que el crecimiento del fruto se relaciona con la humedad disponible, ya que cuando esta baja y las temperaturas elevadas, los frutos son de tamaño menor, además de que varía de acuerdo a la posición que ocupan en el árbol; los frutos grandes se desarrollan en la parte superior de la copa por la mayor disponibilidad de azúcares y proteínas producidas en el área fotosintética, en comparación con los de la porción inferior de la copa. Con base en lo anterior, Rubio et al. (2011) señalan que la variación en el tamaño de las semillas es importante debido a que proporciona diversas capacidades para establecerse en sitios con diferentes condiciones.

Gonzáles y Cruz (1995) citan que los frutos con CF cercanos a la unidad poseen diámetros (polar y ecuatorial) homogéneos y son de forma esférica, mientras que los valores que se alejan de ella describen frutos de forma alargada. Las condiciones del sitio, como la altitud, la exposición y la pendiente del terreno en que se desarrolla el árbol influyen en la magnitud de su crecimiento, lo que a su vez incide en las características morfológicas de los frutos y las semillas (p ≤ 0.01). Los frutos de mayor peso 0.34±0.07 g se recolectaron en árboles localizados en sitios con exposición sur; y las semillas de los individuos con exposición suroeste pesaron 0.06±0.07 g; en contraste, las procedentes de sitios con exposiciones norte y noreste pesaron 0.03 g.

El CF de frutos y semillas refleja diferencias estadísticas significativas (p ≤ 0.0002); de esta manera se confirma que los frutos con mayor CF fueron los recolectados de árboles localizados en sitios con exposición este, con 0.81±0.06 cm, lo que contrasta con las semillas procedentes de árboles en exposición sur, cuyo CF fue de 0.72±0.10 cm; las semillas recolectadas de árboles en lugares con exposición suroeste tuvieron un CF mayor (p=0.72±0.09 cm). La cantidad de frutos y semillas kg-1 fue estadísticamente diferente (p=0.0001), pues las semillas de árboles situados en exposición noreste acumularon 4 235±1 338 frutos kg-1, cifra superior a la de la exposición sur, 3 054±787 frutos kg-1; caso similar ocurre en las semillas de árboles con exposición noreste, que dieron un total de 30 124±8 746 (Cuadro 4).

Variables evaluadas en función de la exposición, pendiente y altitud.
Variable de sitio Variables de fruto-semilla (probabilidad)
PF (g) (0.0001) CFF (cm) (0.0001) Frutos kg -1 (0.0001) PS (g) (0.0001) CFS (cm) (0.0002) Semilla kg -1 (0.0001)
Exposición
Sur 0.34±0.07 a 0.72±0.10 c 3 054.6±787.66 d 0.05±0.01 b 0.69±0.11 bcd 20 048.4±5 722.6 d
Oeste 0.33±0.09 ab 0.75±0.56 b 3 236.6±1 111.22 dc 0.05±0.02 b 0.70±0.11 abc 22 186.3±6 908.4 c
Suroeste 0.32±0.06 bc 0.75±0.07 b 3 248.4±734.85 dc 0.06±0.07 a 0.72±0.09 a 19 233±6 686.4 d
Este 0.30±0.05 c 0.81±0.06 a 3 439.3±791.20 c 0.05±0.02 ab 0.67±0.09 d 19 385.1±5 940.5d
Norte 0.27±0.07 d 0.75±0.09 b 3 879.8±1 168.08 b 0.03±0.01 c 0.68±0.09 cd 28 146.7±8 076.2 b
Noreste 0.25±0.07 e 0.76±0.07 b 4 235.2±1 338.91 a 0.03±0.01 c 0.71±0.01 ab 30 124.4±8 746.8 a
Pendiente (%)
≤25 0.30±0.05 a 0.81±0.06 a 3 438.4±704.60 b 0.06±0.006 a 0.61±0.08 c 16 789±2 022.8 c
(25,40] 0.31±0.08a 0.75±0.08 b 3 421.4±1 131.96 b 0.04±0.03 b 0.71±0.10 a 23 898.8±8 082.0 b
>40 0.26±0.08 b 0.71±0.08 c 4 104.7±1 271.68 a 0.04±0.01 b 0.66±0.09 b 27 040±8 962 a
Altitud(m)
≤1 178 0.24±0.07 c 0.76±0.08 a 4 441.81±1 375.15 a 0.03±0.01 b 0.72±0.10 a 29 259.4±8 974.6 a
(1 178-1 278] 0.36±0.08 a 0.74± 0.07 b 3 531.67±725.56 b 0.04±0.03 a 0.72±0.09 a 23 985.7±7 212.7 b
>1 278 0.30±0.08 b 0.75±0.08 ab 2 940.33±1 128.83 c 0.04±0.03 a 0.69±0.10 b 23 316.9±8 140.1 b

Media acompañada ±desviación estándar. Letras distintas en columnas representan diferencias estadísticas significativas (Duncan, 0.05); PF = Peso de fruto; DPF = Diámetro polar de fruto; CFF = Coeficiente de forma de fruto; PS = Peso semilla; CFS = Coeficiente de forma de semilla.

Las pendientes mostraron diferencias significativas (p ≤ 0.001); de los árboles ubicados en sitios con 25 y 40 %, se recolectaron los frutos de tamaño mayor, con una media de 0.31 g y la producción de frutos kg-1 es favorable en pendientes >40 %, puesto que presentan un promedio de 4 104 frutos kg-1, con CF de 0.71±0.008 cm. De árboles localizados en lugares con poca pendiente se recolectaron frutos que tienden a ser redondos, a diferencia aquéllos procedentes de pendientes más pronunciadas, que perfilan forma alargada.

No sucede lo mismo con las semillas recolectadas de árboles situados en sitios pendientes <25 %, pues entre 25 y 40 % de pendiente, alcanzaron un peso superior (0.06 g), con coeficientes de forma de 0.71; mientras que, las semillas procedentes de árboles localizados en sitios con pendientes >40 % fueron más pequeñas, pero más abundantes (27 040 semillas kg-1); en contraste con las obtenidas en árboles ubicados en pendientes <25 % que fueron más grandes, con un total de 16 789 semillas kg-1 (Cuadro 4).

La altitud de los sitios en que crecen los árboles también fue un factor con efecto significativo (p≤0.01), pues en el intervalo altitudinal entre 1 178 y 1 278 m, el peso de los frutos fue de 0.36 g, con los menores CF (0.74); estos datos contrastan con los observados en altitudes ≤1 178 m, cuyo CF fue de 0.76; a la misma altitud, la producción de frutos fue de 4 441.

La semilla tuvo una respuesta similar con 0.04 g en altitudes >1 178 m; sin embargo, la producción de semillas fue mayor en altitudes ≤1 178 m (29 259.4) con coeficientes de forma de 0.72 cm en altitudes ≤1 278 m (Cuadro 4).

Las diferencias en la morfología de los frutos y semillas, en relación a las características propias del sitio (exposición, pendiente y altitud), se explican porque son componentes influyen en la radiación solar que incide sobre la planta, la temperatura y la humedad ambiental; condiciones que afectan la productividad primaria de la especie. En su estudio realizado en Quercus, Márquez et al. (2005) refieren que las diferencias de tamaños se deben a factores biológicos y físicos, además de que el tamaño de las semillas en una especie puede variar entre poblaciones o entre individuos, por razones genéticas o por la historia de vida de cada planta (Griffiths et al., 2009; García et al., 2015).

 Conclusiones

La estructura poblacional de los árboles seleccionados como semilleros de Bursera simplex se caracteriza por tener una forma irregular, la cual es común en la selva baja caducifolia; de acuerdo con los índices evaluados, la estructura en que se desarrollan los árboles de B. simplex afecta el peso y la características morfología de los frutos y semillas.

En los sitios con exposición oeste se contabilizó el número mayor de individuos, además es donde existe mayor densidad de especies arbustivas, principalmente, con alturas ≤ 1.5 m, así como individuos de mayor tamaño como las burseras con 265 individuos ha-1. El árbol 21 es el mejor individuo semillero, ya que produce las semillas de peso más alto (0.08±0.13 g), con 16 179±5 036 semillas kg-1; mientras que los frutos de mayor peso estuvieron asociados al árbol cinco (0.42 g) y 2 456 frutos kg-1 con CF bajos y de forma elíptica. Las pendientes y altitudes de los sitios influyen en las características de los frutos y semillas, los árboles localizados en sitios con pendientes ≤ 40 % producen los frutos de mayor peso.

 Agradecimientos

Los autores desean expresar un agradecimiento especial a las autoridades de Bienes Comunales de Santa María Zoquitlán, Oaxaca, México, por las facilidades otorgadas para la realización de esta investigación.

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The authors declare no conflict of interests.

Jesús Jonathan Luna Cedeño: field sampling; Gerardo Rodríguez Ortiz and Juan Ángel García Aguilar: data statistical analysis; José Raymundo Enríquez del Valle, Judith Ruíz Luna and Gisela Virginia Campos Ángeles: laboratory analysis.

 Abstract:

The territory of Oaxaca State has the greatest biodiversity in Mexico; the most abundant vegetation is the low deciduous forest with Bursera species of economic and biological importance. In the present study, the structural composition and phenotype of Bursera simplex seed trees and the characteristics of the site in which they grow were evaluated; their production of fruits and seeds were described according to the tree from which they were harvested. During 2015, a sampling of 23 sample units was conducted towards the best phenotypes with high production of fruits and seeds and their inventory was made. The data were analyzed through structural indexes and analysis of variance to compare the production of fruits and seeds, in relation to the tree from which they were taken, as well as the characteristics of the site, altitude, slope and position of the place where the specimens grew. Those of greater size are associated with slopes ≤ 25 % and altitudes ≤ 1 278 m, where they produce 29 259 seeds kg -1 .The population structure is of irregular type, with important densities of Bursera simplex associated with the western exposure; the forest value index, the importance value index and the complexity index affect the morphological characteristics of fruits and seeds.

 Key words: Altitude Bursera simplex Rzed. & Calderón orientation Oaxaca slope structural indexes Introduction

Most vegetation types registered worldwide are present in Mexico. In addition, there is a wide range of climates, which condition the processes of soil formation, as well as the diversity and interaction between species (Villaseñor, 2003; Hernández et al., 2011; Dzib-Castillo et al., 2014).

The Oaxaca state has the highest biodiversity in the country, and much of the territory predominates the type of vegetation of low deciduous forest (SBC) (López et al., 2005); these ecosystems have been modified mainly by anthropogenic activities, which affect the populations of Bursera spp. which are important in the biological and economic field, being used as a raw material for obtaining aromatic resins and essential oils.

Natural resources, soil, water, flora and fauna are not used sustainably in many parts of the country. In the particular case of the low spiny forest and of Bursera species in particular, their populations are decreasing, since the natural regeneration by seeds does not counteract the levels of use. It has been documented that the trees of Bursera simplex Rzed. & Calderón have high percentages of vain seeds, a condition resulting from possible crosses with B. biflora Rzed. & Calderón; to this fact it should be added the clear reduction in the number of trees in the reproductive stage, that induces inbreeding, which negatively affects plants by reducing their viability (Cuevas and Abarca, 2006; Rzedowski and Calderón, 2006; Nora et al., 2011).

Bursera simplex is endemic of Oaxaca state, and is found only in the middle portion of the Tehuantepec river basin (Rzedowski and Calderón, 2006); where it is an important component of the tropical deciduous forest and it is used, daily, to extract aromatic resin for ceremonial purposes. It has potential for other uses based on the findings of Gigliarelli et al. (2015) who identified their content of moric acid and 3-epi-lupeol, lupane and olanean skeletons, which according to Cano (2013) are components used as anti-tumor, anti-inflammatory, anti-HIV, anti- microbial, hepa and cardioprotective, analgesic, anti-mycotic, anti-chemopreventive, among others.

The structural diversity of plant communities is one of its most relevant aspects since it is related to the habitat of various animals and plants; in the same way does the stability against different biotic and abiotic factors, as well as with the direct (products) and indirect benefits (carbon fixation, landscape, soil protection, among others) (Del Río et al., 2003). It is therefore important to know the structure of the ecosystem, which is influenced, mainly, by the type, number, spatial arrangement and temporal ordering of its constituting elements (Corral et al., 2005; Ledo et al., 2012), that can be measured by structural indexes and morphological variables (diameter, height, basal area, density among others). The ratio of sizes between trees is important because the species will show morphological differences that give rise to structural contrasts (Castellanos et al., 2008; Jiménez et al., 2009).

The morphological variability of trees results from intraspecific differences but also from the effect of biological and physical factors, which have a close correlation with reproduction because any environmental factor that influences growth will do so in the same way with reproductive performance (Enríquez et al., 2004).

In addition, the seeds in a species can vary in size among individuals and populations, either because of genetic differences or because of differences in the life history of each plant. From this point of view, Alba and Márquez (2006) mention that the seed production potential of a forest species is influenced by the environmental conditions of a given site, as well as by its phenotypic characteristics, which allows to evaluate and weigh the potential for its management; or select outstanding individuals within a given population (Balcorta and Vargas, 2004; Cerón and Sahagún, 2005); when it is intended to propagate an arboreal species for reforestation purposes, it is important to manage rigorous criteria of the selection of trees in which seeds will be collected, which can have a genetic gain in the next generation of trees (Vallejos et al., 2010). Therefore, the objective of this study was to evaluate the effect of tree structure and site variables on the weight and morphological characteristics of fruits and seeds of Bursera simplex.

 Materials and Methods Study area

The study was carried out during 2016 in Santa María Zoquitlán, municipality of the same name, which is a community of the Central Valleys of Oaxaca, located at 16°34 'N and 96°21' W, at an average altitude of 1 080 m. The predominant vegetation is the low deciduous forest, where B. simplex, an endemic species of the Tehuantepec River basin, is distributed. The genera that share the habitat are Cephalocereus, Cercidium, Lysiloma, Ceiba, Neobuxbaumia, Escontria, Acacia, Beaucarnea, among others. The predominant climate is the type BSo (h ') w "(w) i' g (Acosta et al., 2003).

 Sampling method and data collection

Selected samplings were carried out with the aim of identifying trees of the species of interest with outstanding phenotypic characteristics, of healthy appearance and that also had fruits, taking this as the main criterion for their selection. During October-December 2015, 27 trees were identified in the area called El Paredón, located in an altitudinal interval of 1 078-1 406 m; the trees were marked with progressive numbers and were taken as a reference point to establish 23 sample units (SU) of 100 m2.

At each sampling site all the present species were counted and with the support of a Fiber-glass measuring tape of 1.52 m and a 5 m measuring tape (Chain brand, MGA 5020 model) the morphological variables corresponding to the collar diameter were measured and recorded (DP, cm), total height (AT, m) and crown diameter (DC, m) with which the crown area was calculated (AC= 1/4 × πDC2, m2).

In the sample units established with a Garmin DriveTM GPS, the site variables (exposure, altitude (m) and slope (%) were recorded with a Suunto Finland clinometer Pm5/36pc.

From each of the selected Bursera specimens, part of the fruits presented was collected, which were placed in paper bags and moved to the facilities of the Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca (ITVO) (Technological Institute of the Valley of Oaxaca) (ITVO).

A random sample of 50 fruits of each tree was taken, in which they were measured with a Pretul vernier of 0.1 cm of precision, their polar diameter (Dp, mm) and their equatorial diameter (DE, mm); the form coefficient (FC = DE / Dp) was obtained and weighed (g) individually with an Ohaus Adventurer™ analytical balance with a maximum capacity of 210 g and precision of 0.1 g. to obtain the number of fruits kg-1. Subsequently, for drying, they were placed under solar radiation for four days; next, the seed was separated from the tissues of the fruit, to then measure its polar and equatorial diameter; finally, they were weighed to obtain the number of seeds kg-1.

With the morphological variables obtained, structural indexes were calculated and frequency histograms were made, using commercial diameter categories of 5 cm and height categories at intervals ≤1.5, (1.5 to 3), (3.1 to 4.5) and (4.6 to 6), > 6 in meters. Three structural assessment indices were determined (Zarco et al., 2010; Santiago, 2013):

I V I = D R r + D r + F R

I V F = D P r + A r + A C r

I C = s d b h A

Where:

IVI = importance value index

DMr = Relative dominance or relative basal area (ABr)

Dr = Relative density

Fr = Relative frequency

IVF= Forest value index

DPr = Relative collar diameter (cm)

Ar = Relative height (m)

ACr = Relative crown area (m2)

IC= Complexity index

s = Number of species

d = Density of trees larger than 2.5 cm DP

b = Basal area (m2)

h = Height (m) of the three dominant trees

A= Sampling area (m2)

 Data handling and analysis

In the fruits, seeds and trees data, the assumptions of normality and homogeneity of variances were verified by the Shapiro-Wilk and Bartlett tests. The variables that did meet the assumptions of normality and homogeneity of variances were subjected to analysis of variance by a completely randomized design and comparisons of means were made by the Duncan test (α = 0.05), in which the classification variable was used tree of origin, exposure, altitude and slope; for these last two, three categories were formed individually.

For the analysis routine, the SAS computer program (2004) was used, with the GLM procedure. In the case of the variables that did not comply with the assumptions of normality and homogeneity of variances, they were analyzed by means of the Kruskal Wallis test with the NPAR1WAY Wilcoxon procedure, by using SAS statistical package (SAS, 2004).

 Results and Discussion Vertical and horizontal structure

The differences in the size of trees of the same species located in different exposure sites can be attributed to the fact that the magnitude of growth is a function of the potentials defined by the genotype, the environment and the interaction of both. Ramírez and Rodríguez (2004), comment that the difference in the growth of trees is attributed to the fact that in the northern hemisphere the southern exposure receives the greatest amount of solar radiation. In this sense, Ortiz-Pulido and Pavón (2010) mention that the exposure of the site and the amount of solar radiation that affects influences the sexual differentiation of the trees of Bursera, since the trees in sites facing east, have more frequency those of male sex and in the groups of trees facing west, female sex is more frequent.

Sánchez and López-Mata (2003) state that altitude is a physical factor that influences climatic conditions through variables such as temperature and precipitation, which, in turn, have a direct effect on plant growth and are correlated specifically in each site. Martínez et al. (2013) mention that relationships have been found between the growth of conifers and the factors of soil depth, altitude, slope and exposure. Rubio et al. (2011), when studying Quercus vegetation, attributed the observed differences to the plant successional state and that the early successional species produce smaller seeds.

The maximum heights in the different sample units (SU) were 6.60 m; for descriptive purposes of the vegetation, two strata were identified: inferior and superior. The lower stratum is constituted, mainly, by individuals ≤1.5 m, reunited, in its majority, in the western exposure (1 057 trees ha-1) and 326 individuals ha-1 greater than 1.5 m. The lowest density of arboreal specimens in the lower stratum was counted (209 individuals ha-1), in the sites located in the southwest exposure. The trees of B. simplex make up the upper layer with heights ≥ 2 m (Figure 1a).

Frequency of individuals according to their categories of height (a) and diameter (b) at different exposures. Densidad (individuos ha -1 ) = Density (individuals ha-1); Exposición = Exposure

Gutiérrez et al. (2011), in the vegetation of low deciduous forest in three localities of the state of Yucatán, recorded similar data, which they obtained from groupings with individuals of 1.5 to 4.4 m. Dzib-Castillo et al. (2014), when referring to the vegetation in the communities of Pomuch and San José Carpizo in the state of Campeche, calculated heights of 6.3 m in low deciduous forest and diameters of 6.9 cm. On the other hand, in a low deciduous forest in Xmatkuil, Yucatán State. Gutiérrez and Zamora (2012) measured individuals from 4 to 12 m in height and Castillo et al. (2007), in the vegetation of Veracruz State, described three arboreal strata from 1 to 7 m.

In the present work, a greater density of individuals with diameters <2.5 cm in the horizontal structure was quantified in all exposures, followed by diameters greater than 2.5 and less than 7.5 cm, very related to the heights that were more pronounced in the west exposure (Figure 1b); this is explained by the frequency of individuals with higher diameters, which decreases as they reach greater dimensions, which means that the smaller diameter classes will always be more abundant.

The structural indexes (IVI, IVF, IC) showed significant statistical differences (p≤ 0.0001), in their effect on the morphological features of the fruits (Table 1). These differences are mainly due to the fact that the structure is determined by morphological characteristics of trees located in a specific area, as well as by density and competition, which implies dynamic relationships between individuals either to compete for nutrients or to obtain better development of its structures. Therefore, not always greater complexity will represent greater stability of the ecosystem; in addition, the spatial arrangement of individuals determines the particular morphology of the plant (Del Río et al., 2003; Perreta y Vegetti, 2005). Alvis (2009) and Zarco et al. (2010) indicate that the IVI reveals the ecological weight of a species within a population.

Fruit-seed morphological variables related to the structural indexes<italic>.</italic>
Index Variable
Fruit weight (g) Fruit FC Fruits kg -1 Seed weight (g) Seed FC Seed kg -1
IVF 673.04** 585.16** 637.04** 656.56** 259.56** 256.56**
IVI 695.86** 690.44** 695.86** 802.1** 282.65** 802.1**
IC 644.34** 588.37** 644.34** 650.17** 241.52** 650.17**

IVF = Forest Value Index; IVI = Importance Value Index; IC = Complexity Index; FC = Form coefficient; **Highly significant (Duncan, 0.05).

 Fruits and seeds characteristics

The fruits and seeds collected from 27 Bursera simplex trees showed significant statistical differences in weight, form coefficient (FC) and number of seeds kg-1 (p ≤ 0.0001), depending on the tree of origin. The greatest heterogeneity (VC> 65 %) was shown in the weight of the seed and number of seeds kg-1; the lowest variation was recorded by the FC of the fruit and the FC of the seeds (VC = 7.42 and 13.36 %, respectively) (Table 2).

Summary of the analysis of variance of morphological variables of fruits and seeds of <italic>Bursera simplex</italic> Rzed. & Calderón.
Variable Variation source Degrees of freedom Mean squares Variation coefficient (%) Standard deviation
Fruit weight Tree 26 0.209** 18.72 0.05
Rep 49 0.014**
Error 1 274 0.003
Total 1 349
Fruit form coefficient Tree 26 0.181** 7.92 0.05
Rep 49 0.008ns
Error 1 274 0.003
Total 1 349
Seed weight Tree 26 0.009** 65.13 0.03
Rep 49 0.001**
Error 1 274 0.0009
Total 1 349
Seed form coefficient Tree 26 0.129** 13.36 0.09
Rep 49 0.008ns
Error 1 274 0.008
Total 1 349
Number of fruits (kg-1) Tree 26 40062159 20.55 724.24
Rep 49 2527007
Error 1 274 524537
Total 1 349
Number of seeds kg-1 Tree 26 1955037863** 22.21 5354.54
Rep 49 103220988**
Error 1 274 28671108
Total 1 349

Rep. = Repetition; **High significant (Duncan, 0.05).

From tree 5, fruits of larger size and weight were selected (0.42 ± 0.09 g), so that the number of fruits kg-1 is low (2456 ± 571.46); these magnitudes were significantly different (Duncan, 0.05) from the sizes and weights of the fruits from trees 3, 9 and 16, which weighed 0.18 ± 0.03 g and the number of fruits kg-1 was 5 743.7 ± 1 138.21, 5 566 ± 998.51 and 5 743.7 ± 1 138.21, respectively.

Given the relation equatorial diameter-polar diameter, the FC in fruit in trees 1, 15, 19 and 23 was higher (0.81 ± 0.06 cm) as in tree 10 (0.81 ± 0.05 cm); this implies fruits of almost spherical shape.

The highest FC in the seeds was recorded in the fruits of tree 25 (0.79 ± 0.01 cm), which was statistically different (p = 0.0001). The tree 21 presented the seeds of greater weight (0.08 ± 0.13), which produce 16 179 ± 5 036 seeds kg-1, while those of tree 3 were smaller, which would have 35 489 ± 10 209 seeds kg-1 (Table 3).

Fruits and seeds from 27 <italic>Bursera simplex</italic> Rzed. & Calderón trees from <italic>Santa María Zoquitlán, Oaxaca.</italic>
Tree Variable and significance
Fruit weight (g) (0.0001) Fruit form coefficient (cm) (0.0001) Fruits kg -1 (0.0001) Seed weight (g) (0.0001) Seed form coefficient (0.0001) Seeds kg -1 (0.0001)
1 0.30±0.05 d 0.81±0.06 a 3 439.3±791.20 c 0.03±0.007 ghi 0.74±0.12 abc 29 328±6 694 c
2 0.25±0.05 e 0.70±0.06 e 4 142.4±991.18 b 0.04±0.008 defgh 0.70±0.09 bcd 22 318± 4 441 ghi
3 0.18±0.03 f 0.78±0.07 bc 5 743.7±1138.21 a 0.03±0.030 ghi 0.68±0.07 ghi 35 489±10 209 a
4 0.30±0.05 d 0.68±0.04 ef 3 438.4±704.60 c 0.03±0.006 hi 0.67±0.09 ghi 32 712±7 347 b
5 0.42±0.09 a 0.77±0.04 cd 2 456.0±571.46 e 0.06±0.010 bc 0.75±0.08 abc 17 283±4 157 klm
6 0.35±0.06 c 0.76±0.05 cd 2 878.1±544.05 d 0.05±0.070 bcde 0.76±0.08 abc 22 065± 5 000 hi
7 0.38±0.06 b 0.64±0.06 g 2 678.6±539.12 de 0.04±0.009 defgh 0.68±0.13 fgh 22 585±5 521 ghi
8 0.30±0.05 d 0.80±0.06 ab 3 430.5±821.21 c 0.03±0.005 fghi 0.72±0.08 cdef 25 476±3 648 ef
9 0.18±0.03 f 0.69±0.09 e 5 566.4±998.51 a 0.02±0.005 i 0.63±0.08 jkl 36 983±7 395 a
10 0.40±0.04 ab 0.81±0.05a 2 512.8±292.90 e 0.03±0.007 fghi 0.73±0.09 bcde 26 947±5 694 ed
11 0.29±0.07 d 0.75±0.05 d 3 615.2±1003.62 c 0.03±0.007 hi 0.69±0.09 efg 32 719±6 556 b
12 0.32±0.08 d 0.66±0.04 fg 3 279.4±757.19 c 0.03±0.006 ghi 0.64±0.09 hijk 28 658±5 709 cd
13 0.30±0.05 d 0.68±0.05 ef 3 427.7±686.91 c 0.04±0.005 fghi 0.69±0.09 efgh 24 671±3 465 fg
14 0.40±0.05 ab 0.80±0.06 ab 2 492.5±376.73 e 0.04±0.009 efgh 0.74±0.06 bc 23 198±5 262 gh
15 0.30±0.05 d 0.81±0.06 a 3 438.4±704.60 c 0.03±0.005 ghi 0.73±0.09 bcde 28 966±5 515 cd
16 0.18±0.03 f 0.78±0.07 bc 5 743.7±1138.21 a 0.07±0.010 b 0.66±0.07 ghij 14 964±4 020 m
17 0.30±0.05 d 0.80±0.06 ab 3 430.5±821.21 c 0.03±0.005 hi 0.72±0.07 cde 31 849±4 752 b
18 0.25±0.05 e 0.70±0.06 e 4 142.4±991.18 c 0.06±0.010 bc 0.63±0.08 ijk 17 046±4 198 lm
19 0.30±0.05 d 0.81±0.06 a 3 438.4±704.60 c 0.06±0.006 bcd 0.61±0.08 kl 16 790±2 022 lm
20 0.30±0.05 d 0.68±0.04 ef 3 438.4±704.60 c 0.04±0.010 cdefg 0.59 ±0.08 l 22 709±6 809 ghi
21 0.35±0.06 c 0.76±0.05 cd 2 887.1±544.05 d 0.08±0.13 a 0.67±0.08 ghi 16 179±5 036 lm
22 0.30±0.05 d 0.80±0.06 ab 3 430.5±821.21 c 0.04±0.007 defgh 0.72±0.08 cdef 21 982±3 572 hi
23 0.30±0.05 d 0.81±0.06 a 3 439.3±791.20 c 0.05±0.02 bcde 0.67±0.09 ghi 19 385±5 940 jk
24 0.30±0.05 d 0.80±0.06 ab 3 430.5±821.21 c 0.06±0.001 bcd 0.69±0.09 defg 17 512±4 748 kl
25 0.32±0.08 d 0.66±0.04 fg 3 279.4±757.19 c 0.04±0.008 defgh 0.79±0.01 a 22 127±4 279 hi
26 0.30±0.05 d 0.68±0.05 ef 3 427.7±686.91 c 0.05±0.02 bcde 0.76±0.09 abc 19 538±8 972 jk
27 0.40±0.05 ab 0.80±0.06 ab 2 492.5± 376.73 e 0.05±0.01 cdef 0.77±0.08 ab 20 606±5 160 ij

Accompanied mean by ±standard deviation. Different letters in columns represent significant statistical differences (Duncan, 0.05).

Possibly the morphological variations in fruits and seeds of the different trees result from Bursera simplex's own reproduction type, since its dioic condition promotes cross-pollination, and, therefore, greater diversity in the offspring (Edwards y Sharitz 2000; Enríquez et al., 2004; Rzedowski y Calderón 2006; Magallán et al., 2009). The morphological variability observed in fruits and seeds could have a remarkable genetic component besides the environmental one (Gómez et al., 2010).

On the other hand, Guzmán and Cruz (2014) report that the growth of the fruit is related to the available humidity, since with high temperatures with little humidity, the fruits become smaller, which varies according to the position they have on the tree; the large fruits develop in the upper part of the crown due to the greater availability of sugars and proteins produced by the photosynthetic area, in comparison with those of the lower part of the crown. Based on the above, Rubio et al. (2011) mention that the variation in the size of the seeds is important because it provides diverse capacities to settle in sites with different conditions.

Gonzáles and Cruz (1995) establish that fruits with FC close to the unit have homogeneous diameters (polar and equatorial) and have a spherical shape, while values that diverge from it describe elongated fruits. Site conditions such as altitude, exposure and the slope of the terrain where the tree grows influence the magnitude of its growth and these in turn influence the morphological characteristics of fruits and seeds (p ≤ 0.01). Fruits of greater weight 0.34 ± 0.07 g were harvested from trees located in sites with southern exposure; seeds collected from trees growing in sites with southwestern exposure weighed 0.06 ± 0.07 g; in contrast, those of trees in north and northeast exposures weighed 0.03 g.

The FC of fruits and seeds reflects significant statistical differences (p ≤ 0.0002); therefore, it is confirmed that the fruits with the highest FC were those harvested from trees in sites with east exposure with 0.81 ± 0.06 cm, which contrasts with the seeds from trees in southern exposure whose CF was 0.72 ± 0.10 cm. On the other hand, the seeds collected from trees in sites in southwest exposure had a higher FC (p = 0.72 ± 0.09 cm). The amount of fruits and seeds kg-1 was statistically different (p = 0.0001), because the seeds collected from trees located in northeast exposure accumulated 4 235 ± 1 338 kg-1 fruits, higher than the southern exposure, 3 054 ± 787 kg-1 fruits; similar case occurs in tree seeds in northeast exposure, which gave a total of 30 124 ± 8 746 (Table 4).

Assessed variables in regard to exposure, slope and altitude.
Site variable Fruit-seed variables (probability)
FP (g) (0.0001) DPF (cm) (0.0001) Fruits kg -1 (0.0001) PS (g) (0.0001) CFS (cm) v (0.0002) Seed kg -1 (0.0001)
Exposure
South 0.34±0.07 a 0.72±0.10 c 3 054.6±787.66 d 0.05±0.01 b 0.69±0.11 bcd 20 048.4±5 722.6 d
West 0.33±0.09 ab 0.75±0.56 b 3 236.6±1 111.22 dc 0.05±0.02 b 0.70±0.11 abc 22 186.3±6 908.4 c
Southwest 0.32±0.06 bc 0.75±0.07 b 3 248.4±734.85 dc 0.06±0.07 a 0.72±0.09 a 19 233±6 686.4 d
East 0.30±0.05 c 0.81±0.06 a 3 439.3±791.20 c 0.05±0.02 ab 0.67±0.09 d 19 385.1±5 940.5d
North 0.27±0.07 d 0.75±0.09 b 3 879.8±1 168.08 b 0.03±0.01 c 0.68±0.09 cd 28 146.7±8 076.2 b
Northeast 0.25±0.07 e 0.76±0.07 b 4 235.2±1 338.91 a 0.03±0.01 c 0.71±0.01 ab 30 124.4±8 746.8 a
Slope (%)
≤25 0.30±0.05 a 0.81±0.06 a 3 438.4±704.60 b 0.06±0.006 a 0.61±0.08 c 16 789±2 022.8 c
(25,40] 0.31±0.08a 0.75±0.08 b 3 421.4±1 131.96 b 0.04±0.03 b 0.71±0.10 a 23 898.8±8 082.0 b
>40 0.26±0.08 b 0.71±0.08 c 4 104.7±1 271.68 a 0.04±0.01 b 0.66±0.09 b 27 040±8 962 a
Altitude (m)
≤1 178 0.24±0.07 c 0.76±0.08 a 4 441.81±1 375.15 a 0.03±0.01 b 0.72±0.10 a 29 259.4±8 974.6 a
(1 178-1 278] 0.36±0.08 a 0.74± 0.07 b 3 531.67±725.56 b 0.04±0.03 a 0.72±0.09 a 23 985.7±7 212.7 b
>1 278 0.30±0.08 b 0.75±0.08 ab 2 940.33±1 128.83 c 0.04±0.03 a 0.69±0.10 b 23 316.9±8 140.1 b

Accompanied mean by ± standard deviation. Different letters in columns represent significant statistical differences (Duncan, 0.05); FP = Fruit weight; DPF = Polar fruit diameter; CFF = Fruit shape coefficient; PS = Seed weight; CFS = Seed shape coefficient.

The slopes of the evaluated sites showed significant differences (p ≤ 0.001); from trees in sites with 25 and 40 %, the fruits of greater size were collected, with an average of 0.31 g and the production of fruits kg-1 is favorable in slopes> 40 %, since they sum up an average of 4 104, with a FC equal to 0.71 ± 0.008 cm. From trees located in places with small slopes, fruits that tend to be rounded were taken, unlike the fruits of sites with steeper slopes, which outline an elongated shape.

The same behavior was not observed does with the seeds collected from trees located in slopes <25 %, since between the slopes 25 and 40 %, they reached a greater weight (0.06 g), with shape form of 0.71, while the seeds from trees located at slopes> 40 % were smaller but more abundant (27 040 seeds kg-1) in contrast to the seeds taken from trees located at sites on slopes <25 % that were larger, and that gave a total of 16 789 seeds kg-1 (Table 4).

The altitude of the sites in which the trees grow was also a factor with significant effect (p≤0.01), since in the altitudinal interval between 1 178 and 1 278 m, the weight of the fruits was 0.36 g, with the lowest FC (0.74); these data contrast with those occurring at altitudes ≤1 178 m, whose FC was 0.76, at this same altitude the fruit production was 4 441.

The seed had a similar response with 0.04 g at altitudes> 1 178 m; however, seed production was higher at altitudes ≤1 178 m (29 259.4) with form coefficients of 0.72 cm at altitudes ≤1 278 m (Table 4).

The morphological differences of the fruits and seeds in relation to the characteristics of the site (exposure, slope and altitude) can be understood as they are factors that influence the solar radiation that affects the plant, temperature and environmental humidity, conditions that affect the primary productivity of the species. In their study conducted in Quercus, Márquez et al. (2005) stated that the size differences are due to biological and physical factors, in addition to the size of the seeds in a species can vary between populations or between individuals, either for genetic reasons or for the life history of each plant (Griffiths et al., 2009; García et al., 2015).

 Conclusions

The population structure of the trees selected as Bursera simplex seedbeds is characterized by an irregular shape, characteristic of the low deciduous forest; according to the evaluated indexes, the structure in which the trees of B. simplex develop affects the weight and morphological characteristics of fruits and seeds.

In the west exposure sites, the highest number of individuals was counted, where there is a greater density of shrub type species, mainly, with heights ≤ 1.5 m, as well as larger individuals such as the burseras with 265 ha-1 individuals. From tree 21, the best selected as a nursery, the highest seeds were collected (0.08 ± 0.13 g), with 16 179 ± 5 036 seeds kg-1; while the fruits of greater weight were associated to tree five (0.42 g) and 2 456 fruits kg-1 with low FC and elliptical shape. The slopes and altitudes of the sites influence the characteristics of the fruits and seeds, of the trees in sites with slopes ≤ 40 % heavier fruits were collected.

 Acknowledgements

The authors wish to express their special gratitude to the authorities of Bienes Comunales of Santa María Zoquitlán, Oaxaca, México, for the facilities provided to accomplish the actual research.